一、鸟类换羽简介

       羽毛是用于区分鸟类和其他动物类群的特征。羽毛在鸟类的生命中具有多种重要的功能，包括飞行、保温、识别、展示等。然而，受到机械磨损、光化学过程、细菌或真菌分解等因素的影响，羽毛的结构会被逐渐破坏，并最终从鸟类的身体上脱落，如图1所示。不同于毛发和爪子这些生物角蛋白结构，羽毛并不能从根基部位不断更新，旧羽毛必须在完全脱落后，新羽毛才能发育生长。而这种将一种羽毛替换成另一种的过程，被称为“换羽”（见图2）。换羽对鸟类具有非常重要的生物学作用，这一过程能够将受损的羽毛替换掉，产生与个体发育相关的羽毛类型，或产生处在繁殖活跃期成年个体所具有的覆羽类型。

       鸟类换羽行为可以大致分为三种模式（见图3）：（1）顺序换羽模式，指羽毛，尤其是飞羽，按照一定的顺序在两翼对称而缓慢地替换；（2）同时换羽模式，指鸟类一次性换掉所有的飞羽；（3）随意换羽模式，指的是换羽过程随机，没有规律地替换老旧的羽毛。顺序换羽模式能够让鸟类在整个过程中保持飞行能力，仅见于具有飞行能力的鸟类中，如图4所示。在同时换羽模式下，鸟类会因同时替换掉所有飞羽而在短时期内失去飞行能力，这种模式既见于飞行能力丧失的鸟类也见于具有飞行能力的鸟类。采用同时换羽模式的飞行鸟类，其在不维持飞行能力的情况下通常也能够生存。而随意换羽模式均见于飞行能力丧失的鸟类之中，如鸵鸟。

       换羽过程伴随着旧羽毛的脱落和新羽毛的生长，旧羽毛脱落和新羽毛完全生长之间的时间差会在羽毛之间产生间隙。因为在很短的时间间隔内可能会脱落几根相邻的羽毛，所以在换羽过程中会产生各种宽度和长度的羽毛间隙。基于换羽现象的这一特点，古生物学家对产自中国辽西地区九佛堂组的小盗龙化石标本（标本编号：IVPP V13352）中的羽毛印痕进行了观察和分析（见图5），透过非鸟恐龙化石记录中的换羽证据，完善了我们对鸟类换羽行为演化过程的认识。

       这项研究的参与人员包括我们熟悉的徐星老师，还有两位以色列的科学家（他们是专业的鸟类行为学专家），研究成果于2020年发表在《Current Biology》[1]。

二、小盗龙化石标本（IVPP V13352）中换羽现象的分析

       在标本编号为IVPP V13352的小盗龙化石标本中，其右翼部位存在明显的间隙（见图6-图7）。位于P(c)和P(g)之间的间隙构成了由三片生长的初级飞羽P(d)-P(f)所形成的翅膀换羽间隙，P(d)-P(f)相比其余的初级羽毛要短得多。由于P(f)相较于P(e)处于更进步的生长阶段，且P(e)相较于P(d)的生长也更为进步，由此说明小盗龙生长的初级飞羽表现出明显的顺序换羽策略，换羽很可能是从化石标本中发现的最内侧的初级飞羽P(g)（最靠近身体的一侧）开始，并逐渐向远端翼尖的方向依次有序替换，如同许多现存的飞鸟一样。基于翼羽P(a)-P(g)的位置、大小和形态，P(a)-P(g)被认定为初级飞羽。其中，较短的羽毛P(d)和P(e)被认定为正在生长的初级飞羽，而非翼覆羽，这主要是因为P(d)和P(e)位于一组较长的初级飞羽中，介于P(c)和P(f)之间。另一方面，这些羽毛的宽度与更长的初级飞羽，P(f)和P(g)的宽度相似。根据这些羽毛末尾尖端保存完好的形态，我们将这些较短的羽毛认定为正在生长的初级飞羽，而非保存不完整的羽毛。通过对羽轴和羽枝进行目视检查，我们可以识别出每根羽毛的轮廓以及翅膀中羽毛的顺序。此外，较新的羽毛P(d)-P(g)相较P(a)-P(c)这些更老的羽毛，外观更暗、更宽、更圆润，这与现存鸟类新旧羽毛之间的差异类似。由于小盗龙大部分的左翼羽毛在该化石标本中没有保存，因此小盗龙的换羽过程在两翼之间是否对称并不能完全确定。值得注意的是，在另一个小盗龙化石标本（标本编号：BMNHC PH-881）中，并没有发现翼羽之间存在这样的间隙[2]（见图8-图9）。

       上面的这段论述内容是根据论文[1]中的原文进行翻译的。英语水平较好的朋友可以直接阅读下面的原文：

        In addition to the information regarding the molt strategies of extant birds, we found evidence of active feather molting in a specimen of the volant dromaeosaurid Microraptor (IVPP V13352) housed in the Institute of Vertebrate Paleontology and Paleoanthropology (IVPP), Beijing, China. In this specimen, a distinct gap is visible in the right wing. We propose that the gap, which is located between P(c) and P(g), constitutes a wing molt gap created by three growing primary feathers, P(d)-P(f), which are much shorter than the remaining primaries. Because P(f) is at an advanced growth stage compared with P(e), and P(e) is at an advanced growth stage compared with P(d), the growing primary feathers exhibit a clear sequential molt strategy that most likely began with P(g), the innermost primary identified in the fossil, and moved outward toward the wing's distal tip, as in many extant flying birds. The wing feathers P(a)-P(g) are identified as primaries based on their location, size, and morphology. The shorter feathers, P(d) and P(e), are identified as growing primaries and not as wing coverts, mainly due to their location within the set of the longer primaries, between P(c) and P(f). Furthermore, the width of these feathers is similar to that of the longer primary feathers, P(f) and P(g). We identify these short feathers as growing primaries and not feathers whose preservation is incomplete based on the well-preserved morphology of their distal apices. Visual inspection of the rachis and the barbs allowed us to identify the outline of each feather and the sequence of the feather in the wing. In addition, the newer feathers, P(d)-P(g), are darker, wider, and more rounded than the older ones, P(a)-P(c), which resemble the differences between new and old feathers in extant birds. Because most of the left wing feathers are missing, molt symmetry cannot be determined. Notably, no such gap in the wing is observed in the other Microraptor specimen (BMNHC PH-881) that we inspected.

三、小盗龙换羽行为的发现所带来的新认识

        在这项研究发表之前，人们曾在早白垩世的幼年反鸟化石中发现过换羽的迹象[3]。而小盗龙化石标本中的换羽现象不仅是首个翼羽顺序换羽的化石记录，也是首次在非鸟恐龙中发现换羽的过程，并将羽毛顺序换羽的演化历史延长了5000万年（至少在约1.2亿年前就已经出现）。这项研究还表明高级的羽毛换羽策略在近鸟类的早期演化中就已经出现，具有悠久的演化历史。

       早期研究表明，小盗龙只具备滑翔飞行的能力。但化石标本中顺序换羽的证据强烈支持其具备精细的空气动力学性能，包括扑翼和滑翔飞行，并在包括换羽期间的全年周期内保持飞行的能力。换羽期间保持飞行能力的顺序换羽策略经过演化后，使得鸟类在一年中任何时候都具备逃离捕食者和依靠运动捕食的能力。小盗龙采用顺序换羽的策略也同时表明，其生存的栖息地可能遮蔽物较少，或者食物资源并不充足，在换羽期间保持飞行能力对小盗龙的生存至关重要。

        补充一点，这项研究采用祖先状态特征分析的研究方法，基于一个由302个现生鸟类构成的数据集，对鸟类换羽的演化历程进行了宏观演化分析（见图10）。研究发现，现生鸟类的最近祖先是以顺序换羽模式进行换羽的；最早的顺序换羽行为，至少在七千万年前就已经出现了，现生鸟类中几个独立的非顺序换羽的演化分支是后来独立演化出非顺序换羽的（这一段内容的专业性较强，参考了地质学专业博士，知乎平台作者好大一盆绿萝的解读，大家感兴趣的话可以去阅读帖子原文，帖子的链接在文末）。

       此外，这项研究关于鸟类换羽的祖先状态恢复工作主要局限在了鸟类内部，而关于小盗龙化石的换羽证据，更像是一个类似挂件的的外在补充。这个遗憾主要来源于化石的稀缺性和化石记录的不完备性，如果能有对整个手盗龙类恐龙（包含古鸟类）化石＋现生标本整体的祖先状态恢复工作，那有关鸟类换羽演化的研究将更加完善。期待未来新化石标本的发现，以及仪器设备和分析技术的进步，能够让我们对鸟类换羽行为演化的来龙去脉有更加系统的认识。

       这项研究工作其实在2020年发表之后，就已经有很多古生物学专业人士和科普博主进行过介绍了。作为非从事专业研究工作的古生物爱好者，这篇文章主要是对该研究工作视频摘要（Video Abstract）的补充，着重补充了视频摘要中对小盗龙化石标本换羽现象的分析，以便于大家更好地了解这项研究工作的核心结果。大家可以结合本人在站内上传的中英字幕视频摘要一起浏览观看。如果想更深入地了解这项研究工作的具体方法，强烈推荐大家去看论文原文以及从事古生物学专业研究朋友的解读和点评（参考文献和科普文章在后）。有问题和想法欢迎大家一起讨论交流！

参考文献：

[1] Kiat Y, Balaban A, Sapir N, et al., Sequential Molt in a Feathered Dinosaur and Implications for Early Paravian Ecology and Locomotion, Current Biology, 2020, 30, 18, 3633-3638.

[2] Li Q, Gao K Q, Meng Q, et al., Reconstruction of Microraptor and the evolution of iridescent plumage, Science, 2012, 335, 1215-1219.

[3] O'Connor J K, Falk A, Min W, et al., First report of immature feathers in juvenile enantiornithines from the Early Cretaceous Jehol avifauna, Vertebrata Palasiatica, 2020, 59, 24-44.

参考论坛及网络上的科普帖子：

1. 一亿年前的恐龙是这样换毛的！（作者：江氏小盗龙，https://baijiahao.baidu.com/s?id=1695623545164912110&wfr=spider&for=pc）

2. 鸟类也要换毛？从它们的祖先开始就是这样（中国科普博览，https://baijiahao.baidu.com/s?id=1677226455423630275&wfr=spider&for=pc）

3. 化石揭示小盗龙的飞羽换羽模式（作者：SKY WINGS，https://zhuanlan.zhihu.com/p/161677717）

4. 对树讲故事（4）：一个研究案例——鸟类换羽行为演化的祖先状态分析（作者：好大一盆绿萝，https://zhuanlan.zhihu.com/p/164662371）