黄石国家公园的狼：世界上第一个国家公园的科学与发现 [Part3b] 遗传学和疾病

一本关于讲述狼群重返黄石国家公园，以及其引入、研究与管理，讨论狼群今日面临的挑战的专著。

编者：Douglas W. Smith, Daniel R. Stahler, Daniel R. MacNulty

上接：

（基本为阅读时顺带搞的 无太多修正的纯机翻，机翻味比较浓，感兴趣可以凑活看看）

黄石公园狼的传染病

当狼被重新引入黄石国家公园时，人们普遍认为生态系统的最高营养级现在是完整的。这不一定是正确的，因为重新引进的狼是没有寄生虫的，因为兽医可以使它们没有寄生虫。寄生虫和病原体代表了植物、食草动物和食肉动物之间的额外营养级，黄石公园的狼随着时间的推移重新获得了它们的寄生虫群体。在最初没有病原体的情况下，在有丰富猎物的情况下，狼的数量增加。随着狼分布范围的扩大，它们与其他食肉动物发生了互动。这些相互作用导致了犬瘟热病毒（以下简称犬瘟）和疥癣的爆发，这两种疾病都与狼的数量下降有关。马鹿、野牛、鹿和偶尔出现的啮齿动物也将绦虫和线虫带入狼群。这些疾病中的一些可以由黄石狼项目监测，因为它们的病理是相当明确的。其他疾病，特别是寄生虫，可能会产生更微妙的影响，研究人员仍在进行研究。在本章中，我们描述了我们对病原体监测的主要结果，这些病原体的引入有足够的文件证明，可以评估其对种群的影响。从这些研究中得出的一个关键点是，食肉动物不是单独处于营养金字塔的顶端；像所有 "健康 "种群一样，它们支持一个寄生虫和病原体的团体，这是一个矛盾但强大的生态系统健康指数（Hudson等人，2006）。

所有的病原体都会通过降低宿主的繁殖力或存活率来逐步降低受感染宿主的体能，但病原体还必须克服对其在宿主群体中建立和持续存在的能力的限制。如果宿主群体太小，病原体的传播链将很快中断，病原体将在当地消亡。我们期望随着未接触过病原体的宿主群体的增加，以及在其重新引入后足够长的时间之后，更多的病原体和寄生虫会发展起来。许多最初定居的病原体是泛化种，从而感染一系列不同的宿主物种。其他病原体，如肠道蠕虫，有复杂的多阶段的生命周期，不同阶段需要不同的宿主物种。在黄石公园的研究重点是了解这些病原体是如何在狼群中发展起来的，它们在种群水平上的影响，以及是什么让它们持续存在。

对黄石公园狼群中传染病的研究始于2005年，在一次特别明显的犬瘟热爆发之后。从那时起，我们对常见的病原体和寄生虫进行了筛选，并重点研究了我们系统中两种特别重要的病原体的动态和影响：犬瘟热和疥癣。在本章中，我们描述了我们在记录侵入狼群并持续存在的寄生虫和病原体、它们对狼群动态的影响、以及社会行为和疾病之间的相互作用方面所做的努力。

狼群中病原体和寄生虫的研究

绝大多数的病原体和寄生虫都太小了，无法用肉眼看到，而且感染的症状通常过于隐蔽、多变或非特异性，使我们无法直观地诊断自由活动的野生动物的感染。有一些例外情况，如在已知个体中引起明显症状的疾病，这些疾病是常规观察到的；黄石公园的疥癣就是这样一个棘手的例子，因此我们已经检测到该疾病的许多重要和有趣的影响（Almberg等人，2012，2015）。另外，一种疾病可能会导致突然的、明显的种群死亡，如1980-1981年皇家岛狼的死亡就被认为是由犬细小病毒引起的（Peterson等人，1998；Wilmers等人，2006；但见Mech 2013）。1998年、2005年和2008年，黄石公园北部地区的幼狼大面积死亡，是确定犬瘟热可能是原因的关键因素（Almberg等人，2009年，2012年）。除了这几个例子外，检测疾病的影响变得更加困难。这也许是为什么寄生虫和病原体在野生动物生态学领域历来研究不足和不被重视的原因之一。

我们通常依靠对从活的或死的动物身上收集的样本进行一系列专门的实验室测试来确定一个人是否接触过或积极感染了某种病原体或寄生虫，而不是目测观察。在这些专业测试中，我们主要使用血清学检测来描述哪些病毒和细菌病原体已经存在，并跟踪它们在空间和时间上的感染模式。血清学检测测量血液中发现的病原体特异性抗体，这些抗体是在感染后由免疫系统产生的。作为过去或当前感染的证据，抗体会长期循环。我们还通过使用PCR（聚合酶链式反应）检测特定病原体的遗传物质，或通过分离和鉴定特定的寄生虫，如绦虫和导致疥癣的螨虫，来确认活跃或近期的感染。

每年，黄石狼项目都会对狼进行捕捉、无线电追踪和收集生物样本，包括血液，作为其长期的种群监测工作的一部分。利用血清学检测和PCR技术，我们对血清中已知的影响犬类宿主的常见病毒病原体进行了筛查，包括犬瘟热、犬细小病毒2型（parvovirus）、犬疱疹病毒（herpesvirus）和犬腺病毒1型（adenovirus）（Greene 2006；Greene and Appel 2006；Greene and Carmichael 2006；Almberg等人，2009、2010，2012）。犬瘟热、犬细小病毒和犬腺病毒都能引起发病和死亡，特别是在幼犬（<1岁）中，犬疱疹病毒能引起胎儿和新生儿的死亡。这些病毒性病原体都不是狼所特有的，大多数也可以感染郊狼和狐狸，而犬瘟热甚至可以感染更广泛的食肉动物物种。事实上，在狼被重新引入之前，黄石公园内的郊狼和狐狸都表现出感染细小病毒、犬瘟热、腺病毒和疱疹病毒的证据（Gese等人，1997；Almberg等人，2009）。

在重新引入后的第一年内，出生在大黄石的狼种群迅速获得了多种感染。由于最初的狼已经接种了疫苗，它们不太可能感染或传播最常见的犬科动物病毒病原体；最可能的后续感染源是郊狼、狐狸和生态系统内的其他食肉动物（Gese等人，1997；Almberg等人，2009）。到1997年，100%的抽样狼对细小病毒检测呈阳性，61%对腺病毒检测呈阳性，63%对疱疹病毒检测呈阳性（尽管少数创始狼在释放时对疱疹病毒血清学检测呈阳性）。这些病毒在狼群中的迅速传播表明，新引进的种群往往极易受到传染病的影响。这也使得我们无法追踪这些病毒是在哪里以及如何进入狼群的。有可能的是，存在多个溢出事件。犬瘟热感染多种食肉动物宿主，包括郊狼、狐狸、浣熊、臭鼬、獾、鼬、灰熊和美洲黑熊以及美洲狮，所有这些都是潜在的传染源。

细小病毒毒通过与粪便或鼻腔排泄物的直接接触传播，它可以在宿主体外存活长达6个月。病毒散发（即在被感染的宿主的身体排泄物、分泌物、病变等中存在病毒）在最初感染细小病毒后持续长达30天（Barker 和 Parrish 2001）。这三个特征使得细小病毒在黄石公园的狼和郊狼种群中从病毒入侵到现在一直持续存在。腺病毒通过直接接触鼻腔分泌物和尿液或粪便传播，但在宿主体外的寿命不长。病毒散发持续约8天，但当宿主有慢性感染时，偶尔会持续6-9个月(Woods 2011; Greene 2006)。疱疹病毒可以在出生时和通过接触鼻腔、口腔或生殖器的分泌物从母亲传染给后代。疱疹病毒是一种终身的慢性感染，其宿主在压力或免疫抑制期间会散发病毒（Greene and Carmichael 2006）。犬瘟热是通过直接接触呼吸道分泌物传播的。它具有高度的传染性，造成年轻动物的高死亡率，但那些在感染后存活的动物会获得终身免疫力(Greene and Appel 2006)。据我们所知，1995年至1998年期间，犬类协会没有发生犬瘟热。 

从重新引入到现在，至少有70%的狼种群接触过这四种病毒中的三种（细小病毒、疱疹病毒和腺病毒）。黄石国家公园的某只狼是否会被感染，取决于它的年龄、整体健康状况、狼群的领地位置以及公园内其他狼的疾病状况。一般来说，年长的狼更有可能被某种寄生虫或病原体感染，因为它们接触这种病原体的时间更长。此外，黄石公园北部地区的狼群往往比北部地区以外的狼群经历更严重的疾病爆发后果，可能是因为更高的狼群密度导致更高的感染率（Almberg等人，2009）。

我们告诫不要用种群的平均流行率来推断疾病动态，因为这些平均数掩盖了强烈的年度波动。例如，犬瘟热的平均流行率很低(37%)，但在某些年份，似乎几乎所有的幼年个体都会接触到，而在其他年份，几乎没有幼年个体接触到(Almberg等人，2009)。幼狼是近期传播事件的一个有用指标。利用狼的年龄和血清学数据，我们可以推断出犬瘟热传播的时间动态（图9.1）。当我们对各年进行平均时，这些动态变化就会消失。像犬瘟热这样的病原体是流行性的（即爆发时间短但范围广），通常会造成高死亡率或诱发强免疫力。地方性病原体（即经常影响种群的病因）可能会在种群中以更稳定的水平持续存在，因为它们不会杀死宿主或诱发强的免疫力。在黄石公园狼种群中，我们将犬瘟热归类为流行病，将细小病毒、疱疹病毒和腺病毒归类为地方病。几乎所有的狼都表现出对细小病毒、疱疹病毒和腺病毒的接触，这使得我们几乎不可能发现这些病毒对这个狼群的影响（Almberg等人，2009）。因此，我们选择将最初的研究重点放在犬瘟热上，我们发现犬瘟热对种群水平有很强的影响，尽管时间不长（Almberg等人，2009，2010）。

黄石狼体内的病毒与全球其他狼群中的病毒相似，但这些病毒的动态变化却非常大。苏必利尔国家森林、大明尼苏达和威斯康星州的狼表现出与黄石狼惊人不同的细小病毒流行模式。这些种群的研究人员将幼崽存活率的显著下降归因于细小病毒的爆发，而我们发现，在黄石公园，犬瘟热对幼崽存活率的影响更大（Mech和Goyal，1993；Wydeven等，1995；Mech等，2008）。有趣的是，在明尼苏达州，细小病毒的动态变化已经从流行性转变为地方性（Mech和Goyal 1993；Mech等人，2008）。其他狼种群表现出比黄石公园低得多的细小病毒流行率，包括阿拉斯加（35%，Zarnke等人，2004），蒙大拿州西北部（65%，Johnson等人，1994），西班牙（62%，Sobrino等人，2008），和葡萄牙（32%，Santos等人，2009）。

不同种群的犬瘟热模式比较一致（阿拉斯加：10%，Zarnke等人，2004；蒙大拿州西北部：29%，Johnson等人，1994；明尼苏达。19%，Carstensen等人，2017；西班牙：24%，Sobrino等人，2008；葡萄牙：11%，Santos等人，2009）。加拿大落基山脉和马尼托巴省骑山国家公园的狼群显示出与黄石公园狼群相似的细小病毒（分别为95%和100%）和犬瘟热（分别为24%和44%）的血清流行率（Stronen等人，2011；Nelson等人，2012）。与黄石国家公园的研究结果一致，那里的幼狼对犬瘟热的暴露率比成年狼低，但对细小病毒的暴露率不高（Santos等人，2009；Nelson等人，2012）。

除了这些病毒外，狼还携带一系列的肠道寄生虫。这些感染的后果从良性的到严重的有害的都有。例如，棘球绦虫是一种绦虫属动物，需要犬类宿主进行繁殖，并需要有蹄动物宿主进行生长和发育。狼通过摄取受感染的有蹄类动物的囊性组织获得这种绦虫。在狼的胃肠道内，幼虫成熟，绦虫产卵，通过粪便被带回生态系统。一旦有蹄类动物通过被污染的水或植物摄取这些卵，这个循环就会重复。Foreyt等人(2009)发现棘球绦虫在蒙大拿州和爱达荷州的狼种群中很常见。北美的品系，Echinococcus canadensis(原E. granulosus sensu lato)，能够通过摄取受感染的犬科动物的粪便物质，引起人类极为罕见的、相对良性的感染；人们认为它不像在美国西南部的驯养绵羊和狗之间循环的不同品系引起的人类感染那样普遍或严重(Foreyt et al. 2009)。此外，黄石公园约有18%的狼对一种原生动物寄生虫检测呈阳性（通过血清学），其生活史与E. Canadensis非常相似。Neospora caninum。这种寄生虫已知会导致牲畜的自发性流产。然而，迄今为止，对这些肠道多宿主寄生虫在大黄石生态系统中的流行情况的研究很少。

最后，黄石公园的开放景观为研究人员提供了一个独特的机会，可以观察到导致个体行为或外观改变的疾病的证据。例如，犬瘟热可以导致幼崽的高死亡率、昏睡和感染者的神经系统症状。通过观察和计数幼崽，我们能够推断出可能的犬瘟热爆发并补充我们的血清学分析。视觉观察也是疥癣研究的基础。疥癣是由皮肤螨虫引起的，导致宿主脱毛。量化已知狼的脱毛比例，使我们能够研究不同严重程度和流行程度的疥癣感染对个体和狼群的影响。

血清学分析、寄生虫学工作和视觉观察都为确定疾病在宿主种群中的存在、动态和后果提供了拼图。我们将这些结果作为调查黄石狼种群疾病问题的基础。疾病监测是我们研究的一个重要组成部分，因为它暴露了狼群中疾病的普遍性，以及它们彼此之间和与黄石公园生态系统中其他动物的联系。

犬瘟热病毒

1999年，在狼被重新引入的四年后，黄石公园的狼经历了第一年的幼崽增加不足和种群下降。当时，我们怀疑是疾病引起的，由于与之前在皇家岛爆发的小病毒有相似之处，我们推测是细小病毒引起的（Peterson等人，1998）。当2005年发生类似的衰退时，我们观察到更多的患病狼和郊狼。几个被密切监测的狼窝有明显的昏昏欲睡的幼崽，到了夏末，幼狼窝数迅速减少。我们还看到几只幼狼的头部或后腿有神经性震颤。当我们在夏末访问被遗弃的巢穴时，我们发现几个幼狼的头骨上有凹陷的牙釉质，这一特征通常与高烧病如犬瘟热有关。在接下来的捕捉季节，在幸存的幼崽身上也发现了类似的受损牙齿（图9.2）。

这些观察结果对推断犬瘟热的爆发至关重要。对于一些急性感染，如犬瘟热，一个个体可能会被感染，并在几周内死于这种感染。鉴于黄石公园每年只捕获一次数量有限的个体，因此，在活动性感染期间捕获一只狼是比较罕见的。为了使问题进一步复杂化，大多数血清学血液测试只反映过去的接触，而不是当前的感染。这使得在生存分析中包括疾病状态具有挑战性。了解哪些个体以及取样个体中对某种病原体的血清测试呈阳性的比例，可以提供有关接触时间和程度的信息。例如，幼崽和一岁幼崽的犬瘟热血清呈阳性，表明在过去两年内接触过这种疾病。在2005年冬季的例行捕捉中，我们对迄今为止收集的所有血清进行了常见犬科动物病原体的筛查。结果表明，虽然细小病毒的暴露量在各年都很高，但只有犬瘟热的暴露量与我们在1999年和2005年观察到的死亡率一致（见图9.1）。这一综合证据证实了犬瘟疫情的发生。

犬瘟热是副黏液病毒科中麻疹病毒属的一个成员，包括人类麻疹、phocine distemper、鲸类麻疹病毒、牛瘟、小反刍兽瘟以及最近描述的猫科麻疹病毒（Barrett 1999）。麻疹病毒的特点是容易引起周期性的急性疾病和死亡的流行，而且它们往往与终身免疫有关。"犬瘟热病毒 "有点名不副实（Terio和Craft 2013）；该病毒能够感染多种食肉动物并引起疾病，包括狗（犬科）、猫（猫科）、鼬（鼬科）、浣熊（浣熊科）、熊（熊科）和海豹（海豹科）家族成员。爆发通常涉及多个食肉动物宿主物种的感染(Craft et al. 2008; Almberg et al. 2009, 2010)。感染的特征是发烧、鼻与眼分泌物、呼吸道与胃肠道的症状，以及白血球数量的明显下降，往往导致对其他继发性感染的易感性(Appel and Gillespie 1972)。在某些情况下，感染会扩散到中枢神经系统，导致神经系统的损害(Beineke等人，2009)。甚至有证据表明，犬瘟热感染会导致免疫记忆丧失，这意味着参与对其他病原体的获得性免疫反应的细胞会 "忘记 "宿主以前的感染（Qeska等人，2014）；这也使宿主更容易受到普遍的循环感染。受感染的个体在唾液、粪便和尿液中排出犬瘟热病毒，病毒通过直接接触或在狭窄的时间窗内与受感染的物体或环境中的表面接触而传播。免疫力低下的个体死亡率很高，特别是在幼年个体中。

通过拼凑所有关于狼的犬瘟热暴露的历史血清学数据，我们确定了1999年、2005年和2008年在黄石公园的三次主要爆发（以及图9.1中未显示的2017年的一次小爆发）。在大多数情况下，这些感染似乎在夏季诱发了幼崽的损失，并在第二年消退，尽管有一些证据表明少数感染继续存在。在黄石公园的北部地区，在非爆发年的5月至12月，幼崽的平均存活率为69%（95%CI=60%-78%，1998-2016）。在犬瘟热爆发的年份，幼崽存活率下降到22%（95% CI = 7%-38%）。在全园范围内，在非爆发年，未接触的个体的成年（≥1岁）存活率为每年83%（95%CI=56%-94%，1998-2014）。在疫情爆发年，以前接触过的成年人的存活率略低，但在统计学上相似（77%的年存活率，95%CI=34%-94%，P=0.54）。在疫情爆发年，免疫力低下的动物或首次感染犬瘟热的动物的年存活率下降到60%（95% CI = 17%-87%，P < 0.001）。这些比率可能低估了疾病引起的死亡率，因为它们假定在爆发年期间，我们记录的至少有一个血清转换的群体中的每一个个体都被暴露。这些死亡率已经转化为种群规模的下降，最高可达30%。黄石公园狼的存活率在1999年和2005年早期爆发后的一两年内恢复正常。

犬瘟热的大部分特性也是人类麻疹的特性，这种病原体对于理解病原体如何在人群中持续存在是不可或缺的。通过对人类麻疹的密切研究，我们发现，在一个临界群体规模（25万以上）以上，麻疹会无限期地存在。在这个临界人口规模以下，麻疹会定期从人类群体中灭绝（Keeling和Grenfell 1997）。通过对黄石公园狼群的血清学数据的仔细检查，我们发现在两次大爆发之间，狼的犬瘟疫的暴露证据相对较少。我们自己的一些疾病模拟模型表明，大黄石公园的狼种群可能太小，无法在生态系统中维持犬瘟热的发生（Almberg等人，2010）。有理由相信，在大黄石生态系统内具有较大净种群的多个易感宿主物种之间的传播可以使犬瘟热在更大的空间范围内持续存在，也许是大黄石的1-3倍。我们怀疑临界群体规模是在空间上运作的。例如，我们推测犬瘟热在黄石公园周围的公共和私人土地上的野生和驯养物种内循环；在疫情爆发的年份，犬瘟热可能会蔓延到黄石公园，影响狼和公园内的其他物种（反之亦然）。随着新的易感幼狼被带到种群中，新的疫情爆发的规模预计会随着上次爆发后的时间而增加。除了这个一般模式，我们目前几乎没有能力预测下一次大规模爆发的时间（Almberg等人，2010）。

疥癣

2007年1月，黄石狼项目在公园内部捕获了两个来自莫莉狼群的个体，它们表现出成片的脱毛。这标志着黄石国家公园的狼种群中开始广泛地侵入疥癣。我们不知道莫莉的狼群是如何或在哪里感染了疥癣病。自2002年以来，蒙大拿州和怀俄明州公园外的狼已被证实患有疥癣，公园东部的几个狼群（与莫莉狼群有些相邻）已知在2002年至2008年间被感染（Jimenez等人，2010）。令人惊讶的是，黄石公园的狼从重新引入到被感染花了10多年的时间，因为至少从20世纪初开始，大黄石生态系统就已经存在疥癣。大约在那个时候，蒙大拿州的兽医有目的地将疥癣螨虫引入约200只郊狼身上，并将它们放回野外（Knowles 1914）。希望感染会扩散到更多的犬科动物，以及潜在的其他食肉动物，并造成广泛的死亡。然而，引入螨虫的影响远远超过了郊狼和狼种群最初的下降。疥癣病在大黄石公园一直作为一种流行病存在；自引入以来，它一直存在于犬类和其他食肉动物的宿主中，尽管有一些规模较小的爆发，但造成了毁灭性的后果（Smith和Almberg 2007；Jimenez等人2010；Almberg等人2012）。

疥癣是由微小的螨虫Sarcoptes scabiei引起的。这些螨虫折磨着世界上广泛的哺乳动物物种，包括人类，它们在其中引起 "疥癣"。螨虫钻入皮肤，在那里繁殖并以宿主的组织为食。反过来，宿主会产生过敏反应，被螨虫侵袭的部位会严重发炎和瘙痒。宿主抓挠自己，导致脱毛、皮肤增厚和物理性皮肤损伤，使他们容易受到细菌或其他二次感染(Arlian et al. 1989; Pence and Ueckermann 2002) 。最终，疥癣会导致幼狼和成狼的身体状况和生长下降，死亡率增加(Pence et al. 1983)。与我们跟踪的其他感染不同，疥癣引起的症状从远处就可以看到，这使我们可以在一段时间内跟踪个体的感染状况（图9.3）。自2007年以来，我们试图每月对公园内所有狼的个体感染严重程度进行评分，评分标准是身体脱毛的百分比为1级（1%-5%），2级（6%-50%），或3级（>50%）（Pence等人，1983）。

每个疥癣感染都是独特的。感染的总时间和每个严重程度（1-3级）的持续时间可能从几个月到一年多不等。即使是同一狼群中的个别狼，其疥癣感染的表现也有很大差异。其中一些变化可能是由于个体的免疫系统对螨虫的反应不同而造成的。对圈养动物和野生动物的大量研究表明，一些个体善于抵抗螨虫，并能完全康复，而另一些动物从未完全清除螨虫，并遭受慢性感染直至死亡（Pence等人，1983；Arlian，1989）。那些更善于应对他们的感染的动物可能对螨虫的过敏反应不那么严重，对感染的烦躁程度也较低。这似乎与更快、更强烈的免疫反应能更好地抗击感染的观点相反，因为对螨虫过度敏感的动物实际上可能对自己造成不成比例的皮肤损伤。敏感性的变化，加上其他因素，如与其他病原体的合并感染，整体身体状况，以及宿主和螨虫的遗传，可能相互作用，造成我们观察到的感染严重程度和持续时间的变化。

疥癣感染引起的无毛斑块是宿主热量损失的一个巨大来源；我们最近量化了这种热量损失和疾病的后续后果（Cross等人，2016）（图9.4）。患有严重疥癣感染的狼，在黄石公园的一个典型的冬夜，身体热量损失增加65%-78%。有趣的是，风速对个体热量损失的作用比空气温度本身更大。事实上，风的影响是如此深刻，以至于我们预测大黄石的疥癣狼可能比阿拉斯加费尔班克斯的狼平均损失更多的热量。这些热量大部分是通过前腿和后腿流失的（见图9.4A）。热量损失直接转化为能量损失，从而增加了感染狼的热量需求。我们估计，严重感染的狼每天需要多摄入大约1700千卡的热量来满足它们的能量需求；这相当于狼群在冬季多消耗了12头成年雌性马鹿，假设20%的狼种群中度感染了疥癣。

为了抵消这种能量需求的增加，感染疥癣的狼减少了它们的日常运动（Cross等人，2016）。与健康的狼相比，患有1级疥癣的狼每天少移动1.5公里，2级狼每天少移动1.8公里，3级狼每天少移动6.5公里。此外，一只3级狼（625F）改变了它的运动时间，从黎明和黄昏改为白天，可能是为了利用白天较暖的温度。我们观察到感染了疥癣的狼在地热区附近休息，也许是为了再次减轻热量损失。

自最初的莫莉狼群感染以来，疥癣已经感染了许多狼群，但还没有到达黄石公园的一些更偏远的狼群（图9.5）。螨虫在狼与狼之间传播，也可能在郊狼、狼之间传播，可能还有狐狸。根据环境的温度和相对湿度，它们也可以在宿主身上存活数天至数周（Arlian等人，1989），这意味着卧息地、兽尸所在地和洞穴也是潜在的感染源。研究发现，一个狼群被感染的风险，与最近的受感染的邻近狼群的距离和领土重叠的百分比有关(Almberg等人, 2012)。这种相关性最初转化为疥癣在黄石公园北部地区内的狼群中更有效的入侵（见图9.5）。

我们一直看到黄石公园北部的狼群密度高于公园内部的狼群。经常有人提出，狼的最佳栖息地是拥有最多可用猎物的地方（Keith 1983; Mech and Boitani 2003a）。虽然北部地区确实比内陆地区有更多的全年马鹿资源，但北部地区也经历了更严重的疾病后果。从1998年到2010年，北部地区的狼群在种群增长率上的变化是内地狼群的2.75倍，这主要是由于疥癣和犬瘟热的负面影响（Almberg等人，2012）。目前，我们看到北部地区和内陆地区的狼群数量都比较稳定，但北部地区的增长率仍然是1.5倍的变化。虽然内陆狼经历了犬瘟热和疥癣的感染，但患病率往往较低，可能是由于狼的密度较低，传播效果较差。

作为疾病生态学家，我们想知道疾病在栖息地质量和种群调节方面的重要性。我们应该注意到，黄石狼的种群主要是由种内攻击性调节的（Cubaynes等人，2014），特别是在北部地区，狼群领地的重叠度更高。虽然北部地区可能对狼有吸引力，因为有更大的猎物基础和更多的潜在配偶，但它们更有可能遭受疾病和攻击，这使得北部地区成为一个不太可预测和更危险的栖息地。与塞伦盖蒂狮子一样，密度可能并不总是狼栖息地质量的最佳指标（Mosser等人，2009）。虽然我们没有证据表明疾病在改变狼群的空间结构方面起着主要作用（Brandell等人，2020），但疾病影响个体的社会行为和决策是可信的，这是未来研究的一个领域。

疥癣可能会在黄石公园的狼群中持续存在到未来。在最初的破坏性爆发之后，我们现在认为疥癣在公园内是流行性的。疥癣会导致慢性感染，可以引起再感染（即诱发很少的保护性免疫），并且可以感染多个物种，这些事实都有助于其长期存在的能力，即使只是在低水平。在所有的可能性中，疥癣将在未来很长时间内仍然是大黄石生态系统的一部分。对这种疾病的研究为我们提供了关于疾病入侵、空间动态、栖息地质量和宿主-寄生虫相互作用的洞察力，无疑将继续为狼及其寄生虫的生物学和生态学提供新的见解。

社会性和疾病

对狼的社会系统的研究一直是黄石公园工作的一个核心组成部分。社会生活有多种成本和效益，这适用于病原体的暴露和易感性（Nunn等人，2015；Brandell等人，即将出版）。社会群体为病原体的传播提供了一个特殊的挑战：在一个群体内，疾病传播可以相当迅速，特别是当个体花大量时间相互交流时，但群体之间的传播会比较慢，特别是当这些群体积极避免彼此的时候（Sah等人，2017）。对黄石公园狼群的研究为宿主的社会系统与病原体的动态和影响之间的相互作用提供了重要的见解。那里的研究集中在这些问题的两个方面：（1）宿主的社会组织如何制约或促进不同病原体的传播？(2) 病原体的影响是否被宿主的社会行为所改变？

不同的病原体对宿主的社会组织有不同的反应。对于社会群体生活的物种，社会群体内的高接触率通常转化为较高的传播率和直接传播的感染率。这当然与我们在黄石公园观察到的犬瘟热和疥癣是一致的，在那里我们往往看到狼群内的接触模式比狼群之间的变化要小。然而，感染性的持续时间、每次接触的传染性以及社会群体相互接触的频率相互作用，决定了病原体在社会群体中传播的效率，并影响个体被感染的风险（Cross等人，2005；Sah等人，2017）。例如，犬瘟热会导致相对短暂的感染，因此狼群之间的传播必须在受感染狼群的所有成员清除感染之前发生。如果群体间接触很少，那么犬瘟热就不容易传播。然而，犬瘟热的优点是传染性极强，能够感染多个物种，这可能有助于它在狼群中的移动。相比之下，疥癣的传染性相对较低，但它引起的慢性感染提供了一个较长的时间，在这期间，狼群之间的传播可能发生。

一个正在进行的研究领域是人口规模和结构如何影响疾病在大黄石狼群中的传播。对于狼来说，结构化种群的后果表现为整个黄石公园的狼群感染的变化。异质性的接触是由领地的空间重叠、扩散率、攻击性互动的数量以及其他直接接触方式的频率等方面的差异决定。由此产生的接触网络会因如何定义 "接触 "而不同。这种网络方法创造了观察疾病传播的有趣方式，因为传播可能只通过某些类型的接触发生。

狼群生活是有原因的：它们的合作性社会行为使得群体生活比单体生活更有利可图。群体生活在幼崽饲养、捕猎、保卫领地方面提供了好处（MacNulty等人，2012，2014；Stahler等人，2013；Cassidy等人，2015；Smith等人，2015），并保护猎物免受食腐动物的伤害（Wilmers等人，2003a；Vucetich等人，2004）。这促使我们问，群体生活是否也通过减少疾病对个体的影响，为患病的群体成员提供好处？

无论是健康狼还是疥癣狼，个体的生存机会都会随着狼群大小而增加，但这种影响的大小对疥癣狼来说要大得多（Almberg等人，2015）（图9.6）。当健康的狼群配偶多于受感染的狼群配偶时，狼群规模对生存的积极影响被放大了。这意味着受感染的群体配偶对受感染个体的好处不如健康的群体配偶，但仍比没有群体配偶好。这也意味着较小的群体比一般规模的群体情况更差，因为它们能出现的健康个体的数量有限。无论怎样，独居的疥癣狼的生存机会是最差的：它们的死亡风险比独居的健康狼高五倍。虽然死亡的近因是多种多样的，主要包括其他狼的攻击或人为原因（管理行动、狩猎或车辆碰撞；Smith等人，2010），但疥癣似乎是一个易感因素。

让感染疥癣的狼在狼群中更好地生存的机制尚不清楚，但我们可以做出许多合理的预测。在狼群中拥有更多健康的狼可能会使捕猎的成功率更高（MacNulty等人，2014），更好的领土防御（Cassidy等人，2015），甚至能够通过蜷缩在一起保持温暖。疥癣狼的群体伙伴可能不能像它们的健康伙伴那样发挥这些功能，这可能是它们为感染者提供的生存利益较少的原因。未来的工作可能会开始揭开这些模式背后的确切机制。

黄石公园的狼提供了继续研究社会结构如何影响该种群疾病的机会。我们的研究表明，社会行为对理解疾病动态的重要性，以及疾病对社会生活演化的潜在影响。社会组织和种群密度肯定会影响疾病的传播和持久性，正如我们在黄石公园看到的犬瘟热和疥癣。此外，群体生活似乎提供了抵消感染的一些不利后果的机会，正如我们对疥癣所证明的那样。患病或受伤的狼群伙伴所获得的健康益处可能影响了狼群的群体生活和合作行为的演化。

结语和未来方向

与捕食者-猎物动力学、行为学和遗传学等方面相比，疾病的影响在以前的狼学著作中没有突出的表现。我们认为这是由于记录疾病影响所带来的许多后勤方面的挑战，而不是因为疾病在狼的生态学中扮演着一个小角色。尽管对它们的研究并非没有挑战，但捕食和社会互动是可观察到的事件，而疾病传播则不是。在10年的研究中，我们利用多种疾病检测和分析方法，揭示了传染病是如何进入黄石公园狼群的，它们随后是如何在狼群中传播的，以及这些疾病在个体、狼群和种群层面的后果。然而，狼并不是单独存在于大黄石生态系统中。事实上，它们在生态系统的运作中起着至关重要的作用，因此，它们所感染的疾病的影响可能会在食物网中渗透开来。此外，疾病发生在所有的野生动物种群中，包括狼的主要猎物物种—马鹿。在这里，我们讨论了未来的研究前景，这些研究将建立在我们目前对疾病过程和营养相互作用的理解之上，以创建一个更完整的食物网动态图。

大量的注意力集中在试图了解狼的重新引入是否产生了营养级联，导致树木的相对丰度增加，如柳树和杨树，这些树木是马鹿和野牛喜欢的食物（见本卷第15章）。在许多方面，不断扩大的狼群的病原体定植是另一种形式的营养级联—狼的多度在每次犬瘟热爆发时都会暂时下降，而且随着疥癣在狼群中的确立，狼群和狼群规模持续减少，尽管目前还不知道这在多大程度上是由于疾病而不是马鹿数量的减少。虽然近年来北部地区马鹿的多度有上升的趋势（Tallian等人，2017b），但目前还不清楚迄今为止观察到的病原体引起的狼群下降的程度和持续时间是否足以影响马鹿种群统计学或其他营养级的变化。 

狼可能有助于一种更微妙的营养级联形式。慢性消耗性疾病（CWD）正在通过接近黄石公园边界的骡鹿、白尾鹿和马鹿种群缓慢而稳定地传播（Wilkinson 2017）。这种朊病毒疾病在狩猎和野生动物爱好者群体中引起了相当大的关注，因为据预测，它将对鹿和马鹿群产生毁灭性的影响。犬科动物对CWD有抵抗力，所以食用受感染的猎物被认为不会导致它们被感染。因此，狼可以在阻止或至少减缓CWD的传播和影响方面发挥潜在的有价值的作用--一种被称为 "健康群体假说 "的想法（Hudson等人，1992；Packer等人，2003）。如果狼在CWD感染的早期阶段选择性地捕食鹿或马鹿，就会出现这种情况，这很可能是因为CWD的症状正是像狼这样的选择性捕食者在冲向鹿群或马鹿并决定哪些个体将是最容易的猎物时发现的线索类型。受感染的鹿比未受感染的鹿更有可能被美洲狮杀死（Miller等人，2008年），理论工作表明，狼在选择受感染的猎物方面应该更有效率（Wild等人，2011年）。这样一来，具有讽刺意味的是，狼可能会使猎人受益，而猎人在某些情况下已经游说将其清除。评估狼是否能够减缓CWD的传播的唯一方法是监测其在怀俄明州、爱达荷州和蒙大拿州有狼和无狼地区的传播。由于CWD的动态变化缓慢，所获得的数据可能需要数十年才能进行有意义的评估。

因此，无论是顶级食肉动物还是其主要猎物物种的传染病，都是食物网动态的一个组成部分。猎物的疾病可能使这些个体更容易被狼捕食，而狼的疾病可能使它们的捕食效率降低，要么减少它们的数量，要么改变它们的行为。在这个意义上，尽管寄生虫和病原体通常不显眼，但它们可能构成生态系统中最具影响力的营养级。

特邀文章：为什么黄石公园的狼很重要？一个欧洲人的视角

Olof Liberg

黄石国家公园! 我想这个名字唤起了美国人和欧洲人，可能是全世界对自然有一点兴趣的人，对桀骜不驯的荒野和野生动物的共同联想。它已成为我们努力保护自然界至少一些原始美感的主要象征。当尤利西斯-格兰特总统在1872年签署黄石国家公园保护法时，这与当时人们对自然的看法截然不同，而且在西方基督教文化的历史上也是如此。大自然是被利用和开发的；它本身没有价值。大自然必须被驯服，"原始 "荒野被视为无用、丑陋和危险，甚至是邪恶的东西。黄石国家公园不仅是世界上第一个国家公园；它的建立是一个早期的信号，即以新的方式来看待自然。印第安部落和美国军队之间的战争仍在公园内和周围进行，这一事实可能最能说明问题。克罗族、苏族、夏延族、阿拉帕霍族、内兹佩尔塞族和布莱克菲特族仍然在高平原上游荡，追求他们传统的游牧野牛狩猎生活，并为他们的生存与不断扩张的 "文明 "而战。还有几年时间，疯马和坐牛在离公园边界不远的小比格恩赢得了他们的胜利，这场战斗标志着美国西部伟大的马文化开始结束。

即使保护黄石公园地区的主要原因是保护景观和其独特的地质，但公园的野生动物很快就成为吸引游客的重要因素。黄石公园是美国唯一一个纯种平原野牛的野生种群在大屠杀中幸存下来的地方，大屠杀几乎消灭了这个曾经如此众多的巨兽。在欧洲人到来之前，野牛的数量在4000万到6000万之间，是平原上所有骑兵部落的物质基础。白人在19世纪后半期的短短几十年里成功地灭绝了这个巨大的群体。唯一的幸存者是在黄石公园的鹈鹕谷过冬的约20头野牛。此时，公园里仍有狼群。但通常情况下，新近觉醒的对保护野生动物的重要性的认识并不包括狼。甚至在黄石公园也没有。当野牛群开始在公园里恢复并茁壮成长时，狼却继续受到迫害，最后被灭绝。狼在公园里的最后一次繁殖记录是在1923年。在一个国家公园里，不是任何公园，而是 "黄石国家公园"！有意和蓄意地灭绝一种本土大型食肉动物。在那些日子里，很难想象有什么能更有力地说明狼的不良形象。然而，并不是只有美国人有这样的偏见。我自己的国家，瑞典，也没有好到哪里去。在新兴的自然保护意识的影响下，棕熊于1905年受到保护，猞猁于1928年受到保护。但对狼却没有任何怜悯。我们一直到1964年都在为被杀的狼支付赏金，甚至在我们北方的大型亚北极公园也是如此，这些公园的创建灵感来自于北美的公园，特别是黄石公园。

但幸运的是，这并不是黄石公园狼群故事的终结。70年后，在一群热心人的帮助下，它们被带了回来。我相信，这是我们可以从黄石公园狼群身上学到的最重要的一课：尽管有大量的阻力反对这一行动，但还是有可能将这一有争议的物种重新引入到属于它的地区。

在使黄石公园狼群变得重要的许多其他方面中，我将在这里提到我认为特别有价值的四个方面。首先是它们给我们提供了研究陆生生态系统中营养级联的机会（到目前为止，几乎所有关于营养级联的证据都来自海洋系统）。营养级联这一术语指的是许多顶级捕食者对其环境产生的深远影响，通过它们对大型食草动物和其他捕食者的影响为媒介，造成 "级联 "或连锁反应，通过生态系统中的营养级进行影响。这个过程在黄石公园到底是怎样的，目前还不清楚，而且争论激烈，但黄石公园无疑是研究它的最佳场所。在欧洲，我们也有狼群在长期缺席后回归的地区，但它们被人类活动如林业、狩猎、农业和畜牧业密集管理和改造。狼的影响淹没在人类的巨大影响中。我们没有任何地方有像黄石公园那样大的原始区域，这是研究生态系统影响的一个重要前提条件。

黄石公园的另一个对狼的研究有利的特点是景观的开放性。在欧洲和北美，大多数狼的研究区域都是森林密布的，这使得直接观察狼的行为很困难甚至不可能。相反，黄石公园提供了大量的机会来长时间观察狼，极大地增加了我们对狼的捕猎行为和社会生活的了解。前段时间，当我被邀请去做一个关于狼的演讲时，组织者希望我不要太过学术化，而要尝试将我的演讲戏剧化一些。为了增加我对狼的社会生活的描述，我使用了 "灰姑娘狼 "的感人故事，42号狼，摘自Doug Smith和Gary Ferguson的《狼的十年》。如果没有对黄石公园的野狼进行直观研究的能力，这个故事将永远不会被讲述。世界上没有其他地区可以保证向公众提供野生狼的视觉观察。我自己可以证明这一点。在骑马穿越黄石公园中部的三天时间里（由道格-史密斯主持），我看到的狼比我在斯堪的纳维亚半岛作为狼学家的整个职业生涯中看到的狼还要多（也就是说，没有无线电发射器或直升机的帮助）。

狼生态学的第三个方面，黄石公园提供了完美的研究条件，即在一个多捕食者、多猎物的系统中捕食者与猎物的相互作用（如竞争、干扰、猎物转换）。黄石公园有一个特别多样化的大型食肉动物-大型猎物群落，有狼、两种熊、美洲狮、加拿大猞猁和狼獾，还有相应的丰富的有蹄类猎物，有驼鹿、马鹿、两种鹿、叉角羚和美洲野牛。在斯堪的纳维亚半岛，我们有一个类似但更简单的系统，有狼、棕熊、欧亚猞猁和狼獾，有驼鹿、狍、赤鹿和野猪作为猎物。斯堪的纳维亚系统的多样性较少，但最大的区别是人类对我们系统的影响，这为这两个系统提供了有趣的比较。

最后，我认为，黄石公园的狼群研究对于理解遗传学在物种保护中的作用极为重要。像欧洲的许多狼群一样，黄石公园内和周围的狼群是由相对较少的个体建立的。然而，比起其他种群，如斯堪的纳维亚半岛或皇家岛的种群，有更多的创始狼具有更广泛的遗传多样性，在那里，遗传健康一直是个问题。正如我们在斯堪的纳维亚半岛所做的那样，黄石公园的科学家们对其研究群体中个体之间的遗传关系有很好的记录，包括其所有创始人的DNA资料。我们期待着继续交流发现，包括一个狼种群需要与其他种群进行多少遗传交流才能保持长期的生存能力。另外，联系到我的第一点，黄石公园已经证明，在极端情况下，如果与其他种群的自然联系过于零散，无法维持一个种群的遗传健康，我们有一个终极工具可以把握：人工转移狼群。

但是，从黄石公园学到的最有用的经验是，狼是如何被带回来的，而且这是有可能的。汉克-费舍尔在1995年出版的《狼的战争》一书是对这一努力及其最终成功的出色记录，我强烈推荐。费舍尔本人和其他许多人一起在这个恢复项目中发挥了重要作用。向你们致敬，勇敢而开明的男女们，是你们让这一切成为现实。谢谢你们!