一本关于讲述狼群重返黄石国家公园，以及其引入、研究与管理，讨论狼群今日面临的挑战的专著。

编者：Douglas W. Smith, Daniel R. Stahler, Daniel R. MacNulty

下面是书正文第二部分：

上接：

（基本为阅读时顺带搞的 无太多修正的纯机翻，机翻味比较浓，感兴趣可以凑活看看）

第二部分

1狼的基本生物学 基础和进展

狼是黄石国家公园“野生动物戏剧”中的一个显眼的角色。数百万人花了无数的时间观察黄石公园的狼。他们被狼大胆的体貌和戏剧性的行为所吸引。通过双筒望远镜，他们看到一个巨大的漆黑或磨砂灰色的身体，从粗壮的头部和深邃的胸部到长长的扫尾，优雅的四肢支持着狼在不平坦的地形上有节奏地行走。幸运的旁观者目睹了不同的行为方式，包括捕猎、养育子女和领土防御。一些狼的观察者还注意到狼的外观和行为的个体差异。个体的可观察特征是非常重要的，因为它们定义了物种的表型。

表型表达了一个生物体的遗传密码--它的基因型，包括它所有可测量的特征，包括行为、生活史（如生长、繁殖和死亡的时间表）、形态（如骨骼的大小和形状）和生理学。表型很重要，因为个体是生态学的基本单位。误解了表型，就会误解个体如何感知和应对物理环境，个体的出生和死亡如何驱动种群的动态，同一物种和不同物种的个体之间的相互作用如何构建生态群落，以及个体如何将其基因传递给后代。对一个物种表型的误解也会影响保护和管理。例如，关于狼的捕食能力根深蒂固的神话常常促使人们呼吁消灭或将它们排除在合适的栖息地之外。

自从第一次对狼进行深入和客观的生态学研究以来，描述狼的表型和破除有关它的先入为主的神话，一直是狼学家的基本工作（Murie 1944）。狼的表型之谜迟迟未能解开，因为野生狼难以捉摸，分布广泛，难以观察。该物种也被当作害兽而受到迫害，并被降级到远离科学家好奇目光的难以接近的地方。当狼被重新引入黄石国家公园时，情况发生了变化。与人们期望的相反，人们以为重新引进的狼会采取夜间生活方式，融进森林，避开黄石公园的开放山谷和繁忙的道路，然而它们在光天化日之下占据了这些地区。这些狼群创始者和它们的后代继续着它们的生活，对追踪它们一举一动的大批路边科学家和公园游客却毫不关心。

黄石公园狼群项目将这种前所未有的狼群表征进一步放大，该项目每年为30%-40%的狼群佩戴无线电项圈。无线电项圈使其更容易在野外识别个体，并允许科学家测量个体一生中发展和变化的表型特征，这本身就是一个被测量的表型特征。项目的生物学家对几乎所有的无线电领狼都进行了细致的测量，从而获得了包括年龄、性别和体重在内的特征信息（图3.1）。最终的结果是对黄石公园狼的表型的最佳描述，因为它在黄石公园狼身上得到了体现。本章的目的是综合有关狼的表型的基本事实，尽管有时被忽视，并强调黄石狼所揭示的这一表型拼图的新片段。

博而不精

了解狼的表型的第一步是要认识到狼是一个多面手物种。它可以在种类广泛的环境条件下茁壮成长，利用各种食物资源。我们之所以知道这一点，是因为狼是所有四足陆生哺乳动物中分布最广的一种；它栖息在北半球的所有生态系统中，以生活在那里的所有动物为食。它杀死活的动物，捡拾死的动物，有时还吃植物（Mech和Boitani 2003a）。

狼利用如此多的资源并在如此多的生态系统中生存的能力，是以牺牲在某一个生态系统中最大限度地利用某一种资源为代价的。例如，狼的速度只够在明尼苏达州北部的森林里抓一只慢吞吞的鹿，而体型只够在黄石公园的草原上压倒一只弱小的野牛。它不可能在追赶鹿和抓捕野牛方面同时做到完美，因为一个方面的完美会降低另一个方面的效率。在其核心，狼的表型反映了利用一系列资源的能力和利用每一种资源的能力之间的演化妥协。换句话说，狼是通才格言的典范，即 "万能的人是无能的人"（麦克阿瑟1972）。

狼的大部分表型是由赋予其使用多种资源的适度能力或抵消这种适度能力的成本的特征组成的。例如，它的头骨和牙齿作为一种多用途的工具，允许食用几乎任何动物，无论是活的还是死的（图3.2）。前牙（门齿、犬齿）可以切割、刺穿和夹住活的猎物，而颊牙（臼齿、前臼齿）在食用猎物时可以剪断皮和肉。大部分的剪切动作是由裂齿（上第四前臼齿，下第一臼齿）完成的，在处理死的猎物时，裂齿也被用来粉碎骨头。门齿的抛物线排列，在犬齿前面，使它们可以与犬齿分开使用，以抓取小东西，包括小型哺乳动物和植物(Biknevicius and Van Valkenburgh 1996; Peterson and Ciucci 2003)。

为了适应这种庞大而多样的牙齿组合，狼的口鼻相对较长，门齿、犬齿和裂齿的位置更靠近连接下颌和头骨的颞下颌关节。在其他条件相同的情况下，食物离这个关节越远，颚部肌肉组织的杠杆作用就越小，施加在食物上的咬合力也就越小。因为犬齿和门齿是狼用来杀死猎物的主要工具，较长的鼻子将这些牙齿推到离关节较远的地方，减少了咬合的力量。由于松散的关节结构，在闭合过程中不能锁定或稳定下颚，以及中等的下颚肌肉组织，其力量和机械优势低于其他一些食肉动物(Biknevicius and Van Valkenburgh 1996; Peterson and Ciucci 2003; Slater et al. 2009)。中等的咬合力是狼利用许多食物资源的能力不完善的原因之一；有些猎物会被拉开，有些捡拾到的骨头会难以咬碎。

为了克服这一缺陷，狼依靠一系列补偿性的特征。这些特征中的一些帮助它找到可用的食物，而另一些则帮助它在这些食物匮乏时生存。在咬合力方面，长鼻的缺点至少部分地被高度的嗅觉灵敏度所抵消，这有助于探测活的和死的猎物(Harrington和Asa 2003)。狼的长鼻上有许多精致的骨质组织涡卷，这些涡卷上的受体将气味传递到前脑的嗅球；更多的涡卷提供了更多的气味探测表面积，从而提高嗅觉能力。鼻腔内其他类型的涡卷状骨质组织提供了体温调节的好处，例如在长途追逐和其他激烈的体力消耗中冷却大脑（Wang and Tedford 2008）。

也许最重要的补偿性状是那些能在短时间内有效地让狼奔跑很远的距离的特性。这些特征被概括为 "狼靠脚吃饭 "的格言（Mech 1970）。事实上，狼的脚和腿的形状使它能够快速、远距离地奔跑，寻找可利用的食物。它的腿又长又细，其关节主要允许前后运动。较长的腿可以产生较长的步幅，在步幅频率不变的情况下，可以产生较快的速度。狼用脚趾头走路，脚跟高高举起，这种姿势有助于其步幅的长度。它的腿部肌肉集中在身体附近，这减少了角动量，反过来也减少了摆动腿部所需的力量（Wang和Tedford 2008）。前后关节运动通过减少摆腿时肢体的侧向运动来节约额外的能量（Andersson和Werdelin 2003）。一个紧凑的四趾脚也有助于狼的高效运动，速度从行走时的2-9公里/小时（Musiani等人1998年; Mech和Boitani 2003a; Martin等人2018）到追逐猎物时高达45公里/小时（MacNulty 2002）。平均每天的旅行距离从14到27公里不等(Mech 1966; Ciucci et al. 1997; Jedrzejewski et al. 2001)，距离远达72公里是可能的(Mech and Boitani 2003a)。狼的活动范围很广，这种运动天赋使它能够在广阔的地区寻找可利用的食物。 

当这些食物难以寻找时，狼有一个解决办法：它禁食。狼有一个很好的能力，可以长时间不吃东西。实验和实地观察表明，它至少可以禁食10-17天（Mech 1970；DelGiudice等人1987；Kreeger等人1997），也许长达67-117天（Peterson和Ciucci 2003）。它是如何完成这一壮举的还不清楚。它可能涉及到肝脏酶的变化，减缓了蛋白质的消化，也可能是器官体积的减少，降低了能量需求（Peterson和Ciucci 2003）。当一只禁食的狼进食时，它很快就会恢复过来。圈养的狼在禁食10天期间体重下降了7%-8%，在进食2天后又恢复了体重（Kreeger等人，1997）。

综上所述，狼是一种多面手型的捕食者，它能找到并解决广泛的吃饭问题中的一小部分。这种多面手的生活方式是狼的表型的组织主题，它框住了许多细节，包括那些与它的生活史有关的细节。

生得快、死得早

生命史描述了一个生物体从出生到死亡的过程，其主要阶段是生长、繁殖和衰老。形成这些阶段的特征在种群中的不同个体之间进行测量，包括出生时的体型；成熟时的年龄或体型；后代的数量和体型；特定年龄或体型的生长、繁殖和存活率；以及寿命（Stearns 1992, 2000; Roff 1992; Braendle等人 2011）。由于生长、繁殖和身体维护需要昂贵的时间和能量投入，对一种性状的投入往往以牺牲另一种性状为代价，导致性状之间的权衡。经典的例子包括生存与繁殖，后代的数量与大小，以及当前与未来的繁殖（Stearns 1992）。这些生活史特征共同决定了达尔文式的适应性，即个体对未来世代的遗传贡献，从而影响演化的方向和速度。健康通常由存活到生殖年龄的后代或近亲的数量来衡量，其本身也是对瞬时自然增长率的衡量，r是描述种群增长的一个关键数量。总之，有关生物体生命史的知识是了解其生物学和生态学的基础。

黄石公园的研究提供了关于狼的生命史的新见解，将该物种定位在生命史变化的慢-快连续体的快速端（MacNulty等人，2009a，b；Coulson等人，2011；Stahler等人，2013；Cubaynes等人，2014）。这个连续体将 "快 "的物种与 "慢 "的物种形成对比，前者表现为快速生长、早熟、高繁殖力、短寿命和短世代时间，后者表现为相反的特征（Gaillard等，2016）。世代时间是指从亲代出生到子代出生之间的平均时间，通常以年为单位。它定义了基因从亲代传给子代的速度，从而对一个世系的演化速度进行确定（Okie等人，2013）。处于连续体快端的物种比处于慢端的物种表现出更快的演化和种群增长速度（Galtier等人，2009；Bromham，2011）。这意味着快速生活的物种最能应对环境变化（Gamelon等人，2014）。快速生活的一个缺点是，它推动了更早和更快的衰老（Hamilton 1966; Charlesworth 1980）。

生长和发育

在黄石国家公园，小狼通常在4月中旬在地下洞穴出生，经过60-65天的孕期（图3.3）。幼狼的哺乳期约为2个月，然后过渡到以不同狼群成员提供的肉食为食。2-3个月后，成体经常将幼崽移到一个 "会合点"，在那里幼崽等待成年狼给它们送来食物。到4-5个月时，幼犬开始跟随成年狼前往食物来源地，并在那里建立临时性的会合地点。到6个月大的时候，幼狼已经完全漂泊的，并与成年狼一起活动。

从黄石狼身上收集的数据提供了迄今为止最完整的野生狼的生长和发育情况(MacNulty et al. 2009a; Stahler et al. 2013)。这样的信息是稀缺的，因为获取已知年龄段的野生狼的形态测量数据（如体重、身高、身长）是一个漫长的过程。

狼何时停止生长则不太明显。在对阿拉斯加狼的经典研究中，R.A.Rausch（1967）指出，根据狼的小腿的生长点--长骨本身（干骺端）和其下端的盖（干骺端）的交界处--在其与脚的衔接处是开放还是关闭，可以将幼狼（小于1岁）与成年狼（≥1岁）区分开来。根据Rausch的说法，闭合在12-14个月时完成，随后的作者将此解释为狼的骨骼生长停止的年龄（Mech 1970; Kreeger 2003）。然而，Rausch（1967）没有提出任何数据来支持他的说法。Geiger等人（2016）报告了这样的数据，他们评估了22只3-13个月大的欧洲狼的长骨的生长板关闭阶段。他们发现，生长板闭合的时间从7到13个月不等，取决于骨骼类型（如股骨、肱骨）。据我们所知，没有其他研究对野生狼的骨骼生长进行过研究。

假设骨骼生长在1岁前完成，身体质量的额外增长被归因于脂肪和肌肉的增加（Kreeger 2003）。一项对阿拉斯加狼的身体组成的研究表明，1岁后的大部分身体质量增长是由肌肉组成的(Hilderbrand and Golden 2013)。然而，有证据表明，作为肌肉力量的函数，爆发加速度在1岁后趋于平稳（MacNulty等人，2009a），这意味着肌肉质量不一定构成身体质量增长的最大份额。对家犬的实验研究表明，由于脂肪量的增加，即使总质量增加，肌肉质量也会下降或保持不变（Kealy等人，2002年；Speakman等人，2003年），这些变化与赛犬的爆发加速度降低有关（Hill等人，2005年）。

野生狼体质增长的停止并不十分清楚。来自不同种群的数据为以下问题提供了不一致的答案：身体质量的增长是否和何时停止，身体质量在老年时是否下降，以及这些模式在雄性和雌性之间是否不同。尽管这些不一致可能有其生物学基础，但小规模的样本和不灵活的统计方法可能也起了作用。例如，将身体质量描述为年龄的二次函数（即身体质量=年龄+年龄2）的分析不能发现身体质量随年龄的突然变化（即阈值）或按摩关系的不对称模式。二次函数假设这种关系是一条对称的凹下曲线，其增长阶段（上升段）的增长速度与下降阶段（下降段）的下降速度相同。如果这个假设是不现实的，那么二次函数就会错误地反映出体重增长停止的时间，以及体重是否随着年龄的增长而下降。

拟合明尼苏达州和阿拉斯加狼的数据的二次函数表明，男性和女性的身体质量增长在5-6岁时停止，之后随着年龄的增长而下降（Mech 2006a；Hilderbrand and Golden 2013）。阿拉斯加的数据中的下降阶段是值得怀疑的，因为它似乎是由一个雄性和一个超过7岁的雌性的唯一观察驱动的。对黄石狼的研究，基于更大的样本量和更灵活的统计方法，发现雄狼有类似的模式，但雌狼有不同的模式（MacNulty等人，2009a；Stahler等人，2013）。黄石公园的雌狼没有显示出身体质量衰老下降的证据。一项研究发现，雌性身体质量的增长并没有停止（MacNulty等人，2009a），而另一项研究发现，雌性身体质量的增长不晚于3.75岁（Stahler等人，2013）。这两项研究的一个潜在缺点是，都没有测试低质量个体的选择性消失是否偏离了估计的生长模式。当个体获得食物的机会不同时，体重不足的个体可能活得更短，并逐渐消失（van de Pol和Verhulst 2006）。两项研究都考虑到了同一只狼在多个年份的重复测量之间的相关性，但这两项研究都没有考虑到同一年内对多只狼的测量之间的相关性。未测量到的与年份有关的身体质量的影响，包括那些由于狼和猎物的密度引起的影响，可能是一个重要的偏差来源。这些研究也没有解决关于骨骼生长的速度和时间问题。

为了解决这些差距，我们分析了多达434只黄石狼（222只雄性，212只雌性）在23年内（1995-2018）的特定年龄的形态测量数据。这个数据集可能是现有最大的野生狼的数据之一。黄石公园的狼通常每年只被捕获和测量一次，而且大多数是在冬季中期捕获的，大约在4月中旬的生日前三个月。因此，对这些狼的特定年龄的测量集中在每个年度年龄增量（如0.75岁，1.75岁）的9个月左右，而不是均匀地分布在整个生命期。这可能会使特定年龄的阈值评估出现偏差，因为它将潜在的阈值限制在那些经常被测量的年龄。真正的阈值有可能在一个特定的年龄段内提前或推迟发生。此外，大多数狼只被测量过一次。这是一个潜在的问题，因为这样的横断面数据会导致个体间的生长变化掩盖个体内的生长模式（van de Pol和Vehulst 2006）。黄石公园数据的一个优势是，大多数狼的年龄是通过血统数据和幼崽的标记来确定的。幼狼很容易通过大小和牙齿来识别。逃过捕捉的幼狼有时会作为成年狼被捕捉；这些狼只有在出生时就能通过明显的形态特征（如皮毛标记、颜色或身体大小和形状）被单独识别的情况下才被认为是已知年龄。

我们首先考虑了骨骼生长的速度和时间。为此，我们分析了不同年龄段的肩高和体长的变化。肩高是沿伸直的腿的背骨中间到伸直的脚尖的距离，体长是头骨和椎体的长度，不包括从鼻尖到骶尾关节的尾部。由于6个月以下的幼狼的测量数据太少，无法分别分析雄性和雌性的身高和体长增长。相反，我们汇集了雄性和雌性的数据，并通过在身高和身长增长的统计模型中加入一个虚拟的性别变量（1=雄性；0=雌性）来说明两性之间的差异。这些模型包括每个个体第一次和最后一次测量的年龄变量，以控制选择性消失效应，以及交叉随机截距，以控制未测量的个体和年度相关效应。

根据身高增长的最佳模型，雄性和雌性的肩高在6.2个月时趋于平衡。超过这个年龄，肩高没有统计学上可检测的变化（P=0.49）（图3.4A）。在6.2个月时，雄性的平均身肩高为81厘米（95%置信区间[CI]=80，83），而雌性的平均肩高为77厘米（95%CI=76，79）。平均而言，雄性比雌性高4厘米（95% CI = 3，5；P < 0.001）。没有证据表明雄性和雌性的肩高增长速度不同。长度增长的最佳模型表明，雄性和雌性的长度在8.2个月时趋于平稳。超过这个年龄，长度有一个上升的趋势，但统计学上的支持率不高（P = 0.11）（图3.4B）。在8.2个月时，雄性的平均长度为135厘米（95%=134，137），雌性的平均长度为128厘米（95%=126，130）。平均而言，雄性比雌性长7厘米（95% CI = 6, 9; P < 0.001）。雄性和雌性之间的长度增长速度没有差异。

随着狼的骨量增长，它们也会增加软组织的质量。幼狼（<6个月大）被频繁地称重，足以允许对雄性和雌性的身体质量增长进行单独分析。我们没有从身体质量中估计和减去胃内容物的质量，所以数据是最大的估计。最重的公狼（661M）为69.4公斤（153磅），最重的母狼（779F）为62公斤（137磅）。这两个个体在被称量时都接近7岁。

我们对母狼体重增长的最佳模型描述了三个增长阶段：快速增长到8.6个月，从8.6个月到1.8岁适度增长，1.8岁以后几乎没有增长（图3.4C）。1.8年后生长的证据并不确定（β=0.55，95%CI=-0.02，1.13；P=0.06）。该模型预测，平均而言，雌性在8.6个月时体重为38公斤（95%CI=36，39），在1.8岁时为41公斤（95%CI=40，43）。超过这第二个门槛，雌性平均体重达到45公斤（95% CI = 42, 49）。对我们的最佳雌性体重模型的统计支持是不确定的。一个同样合理的模型描述了一个类似的生长曲线，除了它的第三阶段从2.8岁开始，超过这个阶段，身体质量没有统计学意义上的增长（β=0.26，95%CI=-0.44，0.97；P=0.47）。这个模型与我们之前对雌性体重增长的分析中得到最多支持的模型几乎相同（Stahler等人，2013）。来自3岁以上雌性的额外体重数据可能会澄清这个模糊的第三阶段的时间和斜率。

雄性身体质量的增长也有三个阶段，包括在出生后第一年的快速增长阶段（见图3.4C）。除了这些相似之处外，雌性和雄性的生长曲线也有很大的不同。雄性身体质量增长的顶级模型强调了三个关键的差异。首先，雄性生长的初始阶段比雌性要快和长。在9.5个月大之前，雄性平均每天增加0.15公斤（95%CI = 0.14, 0.16），而雌性在8.6个月大之前每天增加0.14公斤（95%CI = 0.12, 0.15）。在9.5个月大时，雄性的体重估计为46公斤（95%CI=44，47）。接下来，雄性的第二个生长阶段比雌性长3年。在这个阶段，雄性每年增加2.5公斤（95% CI = 1.97, 3.00），直到4.8岁时达到估计的峰值体重56公斤（95% = 53, 58）。最后，第三阶段涉及雄性体重的显著下降（β=-1.04，95%CI=-1.97，-0.11；P=0.03），而雌性体重要么稳定要么可能增加。每个雄性阶段的时间和斜率与我们以前对雄性身体质量增长的分析结果一致（MacNulty等人，2009a）。

我们的研究结果强调了新生狼在野外成熟的速度，这与生活史变化的慢-快连续体中的快端物种是一致的。这些研究结果还显示，正如我们对身高和体长增长的估计（见图3.4A、B），身体发育的速度可能比我们以前认识到的要大。我们经常提到，80%的成年狼体重量是在9个月大时获得的（MacNulty等人，2009b；Stahler等人，2013；Mech等人，2015）。然而，目前的结果表明，100%的成年狼骨骼高度和长度分别在6.2和8.2个月时获得。

6-8个月的骨骼生长停止比Rausch（1967）估计的12-14个月要早，但它确实与Geiger等（2016）估计的7-13个月重叠。骨骼生长的早期停止也与发育中的幼崽的行为一致。具体来说，幼崽达到最大肩高的时间（6.2个月）与它们开始与成年狼一起行动和捕猎的时间相对应（MacNulty等人，2009b）（见图3.3）。鉴于肩高反映了腿长，快速的肩高增长无疑有助于幼崽与成年狼保持同步，并最大限度地提高食物摄入量。尽管这种解释很有逻辑性，但我们对骨骼生长时间的估计是暂时的，因为我们的数据中包括的11-14个月大的狼的测量数据太少，不能排除骨骼生长在这些较晚年龄段停止的可能性。

如果如我们的数据所示，骨骼生长在6-8月龄时停止（见图3.4A,B），那么超过这个年龄的身体质量的额外增长（见图3.4C）必须主要是由于脂肪和肌肉的增长。这意味着狼的生长和身体发育有一个基本的公式：迅速建立骨骼，以支持更缓慢地增加脂肪和肌肉层。我们的研究结果还表明，这个公式在雄性和雌性中的表现是不同的。雄性长得更高，骨骼更长，在骨骼生长停止后，雄性的体重增加比雌性快。这些有性别差异的生长模式表明，雄性受到的自然选择力量与作用于雌性的力量有很大不同。例如，一个大的身体质量是捕猎成功的关键（MacNulty等人，2009a），体重大的雄性可能比体重轻的雄性更受青睐，特别是在筑巢期间缺乏成年助手的狼群。这尤其适用于首次繁殖的配对，在这种情况下，繁殖的雄性是唯一的猎手，直到繁殖的雌性在产后与它重新结合。在这种情况下，幼崽的生存，也许还有筑巢的雌性，都取决于雄性捕猎的成功。较大的身体质量可能也有助于雄性保护自己和它们的狼群免受对手群体的攻击，尽管这一效应的定量证据不如捕猎效应那么明确（Cassidy等人，2017）。身体质量在雌性狼的繁殖成功中也起着关键作用。

繁殖

狼的繁殖成功率是由许多形态、行为和生命史特征决定的，如体型、合作繁殖和繁殖年龄。一项对黄石国家公园内32个不同狼群的55只雌性繁殖者进行的独特的14年研究发现，雌性体重是产仔数和存活率的主要驱动因素（Stahler等人，2013）。窝仔数是指在出窝后的几周内（产后10-14天）观察到的窝仔的最大数量。因此，窝仔数是对出生幼崽数量的最低估计。幼崽的存活率是指存活到每年12月31日（到8个月大）的幼崽数量。在这个年龄段，狼在捕猎、扩散和繁殖的能力方面接近于功能独立（见图3.3）。这也是体长增长开始停止的时候（见图3.4B）。

在控制了雌性身体质量和年龄后，平均产仔数为4-5只，存活的幼崽平均数为1-3只。雌性体质量每增加10公斤，产仔数和存活率分别增加15%和39%（图3.5A）。考虑到妊娠、分娩、哺乳和抚养后代的能量成本，随着雌性体重的增加，繁殖性能的提高在哺乳动物中是很常见的（例如，有蹄类动物，Albon等，1983；松鼠科，King等，1991；鳍脚类动物，Iverson等，1993）。大身体质量的生殖效益可以体现在许多方面，包括提高受孕率（Boyd 1984）、捕猎能力（MacNulty等人，2009a）、哺乳期（Bowen等人，2001）和后代质量（Iverson等人，1993）。体重对幼崽存活率的更大影响可能反映了母体对幼崽存活率的投入（如哺乳期、后代发育）比对幼崽数量大小的投入更大。雌性体重增长的时间和雌性首次受孕的时间之间的对应关系，进一步强调了体重对雌性狼繁殖的重要性。具体来说，雌狼首次受孕的最早年龄是1.83岁，这与它们第二个繁殖季节的2月开始相对应（见图3.3），此时它们的身体质量增长放缓，甚至可能停止（见图3.4C）。平均而言，雌性动物的第一次受孕和分娩发生在其第三个繁殖季节。

与雌性狼相反，雌性有蹄类和熊科在达到最大体型前很久就开始繁殖了（Zedrosser等，2009；Martin和FestaBianchet，2011），也许是因为它们的生命史相对较慢，社会环境竞争较少。在狼群中，大体型的繁殖优势与首次繁殖年龄较早相结合，可能是我们的生长模型中说明的新生狼快速生长的强大选择压力（见图3.4）。这种生长模式表明，早期的生活经历强烈地影响着一生的健康，正如在其他合作繁殖者（狐獴，Suricata suricatta，Russell等人，2003；红狼，Canis rufus，Sparkman等人，2011）所显示的那样。

黄石狼相对较快的生命史也体现在对其世代时间的估计上：亲代出生与子代出生之间的平均年数在4-5年之间（vonHoldt等人，2008；Coulson等人，2011）。在明尼苏达州的狼群中也发现了类似的结果（Mech等人，2016）。

野生狼的衰老

衰老的演化理论预测，衰老的开始和速度与生活史有关：具有快速成熟和早期繁殖的动物预计会比生活史较慢的物种更早和更快地衰老，因为选择太弱，无法在生命后期保持遗传健康（Hamilton 1966; Charlesworth 1980）。与这些预期一致，黄石狼在身体质量、繁殖和生存方面表现出特定年龄的下降。具体来说，雄性体重在5岁后下降（MacNulty等人，2009a）（见图3.4C），雌性生殖能力在4-5岁后下降（Stahler等人，2013）（图3.5B），生存率在6岁后下降，不分性别（Cubaynes等人，2014）（图3.5C）。所有这些下降的时间与估计的中位寿命6年（95%CI=4.7，7.2年）一致（MacNulty等人，2009b）。6岁以后的存活率下降是一种模式，也适用于生活在美国落基山脉北部其他地方的狼（Smith等人，2010）。

作用于雄性和雌性的不同选择压力可能解释了为什么雌性体重的增长是稳定的或可能在生命晚期才增加，而雄性体重却下降（见图3.4C）。鉴于雌性生殖成功率随着身体质量的增加而增加，在生命晚期保持（或增加）身体质量可能会最大限度地减少由于衰老而导致的生殖成功率的降低。此外，雄性对配偶的性内竞争可能比雌性更激烈。如果是这样，这可能会限制雄性个体能够成功繁殖的季节数量，从而削弱雄性相对于雌性的大体重的选择压力（Clutton-Brock and Isvaran 2007）。没有证据表明这些老化模式中的任何一个被年轻时低质量个体的选择性消失所混淆。

总之，这些结果为大型野生食肉动物的衰老提供了最全面的说明之一。 

结论

对黄石公园狼的研究产生了一个关于这种标志性动物的基本生物学的新见解的宝库。这些见解具有启示性，因为它们告诉我们在个体层面上的狼的生物学特性。这些来之不易的信息来自于多年来对数以百计的无线电领狼的忠实和艰苦的监测。这些个体的生活故事为狼的表型拼图贡献了重要的新片段，包括关于生长、发育、繁殖和生存的详细信息。这些细节共同描绘了狼是一个有弹性的物种，能够克服大量的环境逆境。快速生长、早期性成熟、高繁殖力和相对较短的世代时间无疑有助于狼作为世界上分布最广的四足陆地哺乳动物的地位。这些特征可能也有助于解释狼是如何在更新世末期的巨型动物灭绝中幸存下来的，当时其他许多大型哺乳动物物种都消失了。狼的弹性生物学特性也预示着该物种在一个对大型哺乳动物的生存越来越不利的世界中的未来（Smith等人，2019）。另一方面，当代人类消灭和控制狼的能力也提醒我们，狼的生存不一定有保障。

黄石公园狼群的家庭动态生态学

1996年1月的一天，人们观察到一对狼一起穿越黄石公园黑尾鹿高原上被风刮过的广阔地带。它们是在加拿大出生的、被重新引进的雄性2M和雌性7F，它们在前一年作为幼崽分别被安置在水晶溪和玫瑰溪的适应性围栏中，首次在黄石公园亮相。这次目击是历史性的，因为它是公园近70年来第一次记录到自然形成的狼群。这也是一个关于狼群如何形成的教科书般的例子。为了纪念有远见的野生动物保护主义者奥尔多-利奥波德，他在1944年首次倡导将狼重新引入黄石公园，利奥波德狼群为我们提供了生态系统中自然社会集会的第一瞥。在随后的几年里，这对开创性的繁殖对又生育了六窝幼崽，并在黄石公园北部竞争激烈的黑尾鹿高原上建立了一个更稳定的领地。利奥波德狼群的形成具有历史意义，它不可能是一个更典型的狼群--一对交配的狼和它们在不同年份产下的各种后代。但在接下来的24年里，我们对狼群社会生态的认识随着每一个新狼群的形成和解散、每一个繁殖季节的过去、对数百只狼的捕捉和DNA的收集，以及我们对黄石公园狼群的数千小时的观察而不断扩大。本章讨论了狼群的基本社会单位--狼群，以及其成员的动态互动。

狼的群居行为是其决定性特征之一。大多数人，无论他们的专业知识如何，都知道狼生活在被称为狼群的群体中。许多人认同这种社会结构，因为人类也是高度社会化的，通常在有结构的亲属群体中出生和长大。和人类一样，狼也从与其他个体的密切关系中受益。合作照顾后代、集体捕猎、保卫领地和食物，都受到狼群特征的影响。在这里，我们描述了黄石公园狼群的规模、组成和遗传关系的结构，以及它们形成、运作和解散的各种方式。我们还讨论了交配系统和繁殖策略，它们是任何家庭群体的基础。最后，狼是相对较少的物种之一，其后代不仅从父母那里得到照顾，而且还从其他群体成员或 "帮助者 "那里得到照顾。这种繁殖行为只发生在2%的哺乳动物、9%的鸟类和不到1%的所有爬行动物、两栖动物和无脊椎动物物种中（Eggert 2014）。我们展示了群体帮助者的数量和类型是如何影响繁殖的。有关这个和其他类型的狼合作行为的信息有助于推动社会生态学领域的发展。

狼群的形成

黄石公园的游客只需花几分钟时间观察一群狼的活动、嚎叫、捕猎或休息，就会很快注意到一种传达社会凝聚力的身体和行为联系。但与许多哺乳动物群体不同，狼群是一个紧密的单位，主要由狼父母、后代和兄弟姐妹之间的遗传关系构成。家庭生活产生了我们所观察到的大部分狼的行为。和人类家庭一样，狼群也符合各种各样的家庭结构。这些结构包括小的核心家庭，由一对繁殖者和受其抚养的后代组成，也包括有多对繁殖者、继兄弟姐妹、叔叔、婶婶和无血缘关系的被接纳者组成的大型大家庭。黄石公园的一个主要发现是，狼的家庭结构比以前描述的更加灵活和多样化。

那么，什么是狼群的定义？人们早就认识到，一对雄性和雌性组成的繁殖对是狼社会结构的基本单位（Murie 1944；Mech 1970）。因此，狼群一词通常适用于由至少一对有社会关系的公狼和母狼组成的狼群，它们使用一个既定的领地。如果没有死亡或生理缺陷，成对的狼会在隆冬时节繁殖，并在每年春天产生后代。由于后代扩散的延迟，狼群通常包含不同年龄的雄性和雌性。在所有的可能性中，任何一群狼在一起觅食，保卫领地，并在繁殖季节之前的几个月里保持在一起，都有可能产生后代，因此代表一个狼群。

独狼是狼群生活的一个例外。鉴于狼是这样的社会性动物，在景观上独立活动的独行狼引起了一些问题。一个种群中独行狼的比例是多少，它们单独的时间有多长？在黄石公园，和大多数狼群一样，独行狼的状态通常是一种暂时的现象，其特点是扩散者--离开狼群的个体，大概是为了寻找繁殖的机会。在黄石公园，在官方的年终统计中，通常只有少数的独狼（<2%的种群）被记录下来。这个比例可能是低估的，因为在景观上很难发现独行狼。此外，独行狼的数量会随着每年扩散率的变化和一年中进行计数的时间而波动。例如，在隆冬的繁殖季节，发现从属的成年狼离开狼群，在自己的狼群领地之外进行多天（或多周）的活动以寻找配偶的情况并不少见。一项对北美研究的回顾发现，在冬季，独狼平均占种群的10%-15%（Fuller等人，2003）。这些个体中的大多数可能是为了寻找繁殖机会的扩散者。

在黄石公园的新狼群的形成，就像在其他狼群中一样，通常涉及到繁殖对的初步建立。在本章的后面，我们将讨论狼在繁殖中所采用的具体策略，这是一种不同于狼群形成的活动，因为它是一个年度活动，无论它是发生在一个已建立的狼群内还是导致新的狼群形成。在大多数狼群中，新的狼群通常由单独的雌性和雄性配对开始。在黄石公园，狼群更多的是由离开原生狼群并找到其他狼的个体组成。从1996年第一个自然形成的狼群到2019年，在黄石公园已经形成了36个狼群（图4.1）。我们至少还记录了十几个群体，它们只是暂时（几周到几个月）保持着凝聚力的单位。

在记录的36个狼群中，只有5个(14%)涉及单一雄性与单一雌性的典型配对(Bechler, Hayden, Leopold, Thorofare, Wapiti)。30个(83%)狼群是由群体扩散或罕见的狼群分裂形成的（蛇河狼群的形成历史不明）。狼群分裂是指一群狼从一个已经建立了繁殖关系的狼群中永久地脱离了原来的狼群，并建立了一个新的领地（Mech and Boitani 2003b）。在黄石公园，狼群分裂通常是由于狼群中存在多对繁殖对，其中可能存在某种形式的对食物、配偶或社会地位的紧张关系，导致社会破裂。例如，守望峰狼群是在2014年繁殖季节形成的，当时有三只成年狼（雄性SW763M、雌性821F和一只4岁的雌狼）从8英里狼群(8-Mile pack)中分离出来，划出了一个相邻的领地。雄性SW763M与这个新形成的狼群中的两只雌性狼交配，而8英里狼群中占主导地位的一对首领狼夫妇和其他一些仍留在原来的领地的狼群成员。

当至少有两个个体永久地离开一个狼群，并与另一个狼群的无血缘关系的狼一起建立一个新的狼群领地时，就会发生群体扩散。区分群体扩散和狼群分裂是很困难的，如果从遗传或观察数据中无法识别个体，就不能在每个案例中进行区分。vonHoldt等人(2008)利用遗传学上的血统和实地观察发现，黄石公园的大多数新狼群的形成是在同性的兄弟姐妹，或有时是同性的亲后代群体，与从其他狼群中扩散出来的无血缘关的个体或群体结合在一起。黄石公园的狼群主要是通过群体扩散形成的，这与其他大多数狼群所描述的传统的单独的雄性-雌性狼群形成过程形成鲜明对比。事实上，在1996-2017年期间，狼群平均由4.5只狼（数量2-11只）建立。雄性和雌性创始狼的平均数量分别为2.3和2.1（两者的数量范围1-6只）。德鲁伊峰狼群是这种狼群形成方法的典范。这个狼群在1997年至2001年期间从8只狼扩展到37匹狼，这主要是由于几年来的一夫多妻制繁殖和高幼崽存活率。结果，四个新的狼群（2002年的玛瑙溪、野牛溪和吉奥德溪以及2003年的斯劳溪）形成了，因为大部分有血缘关系的雌性狼群离开了德鲁伊德峰狼群，加入了没有血缘关系的个别雄性狼或有血缘关系的雄性狼群体。

虽然这些狼群形成的方式与传统的观点相悖，即大多数狼群是由两个没有血缘关系的个体加入形成的（Rothman和Mech 1979；Mech和Boitani 2003b），但它们与有据可查的狼的行为灵活性相一致。群体扩散可能反映了一种适应性强、风险较小的策略，以在狼种群数量稠密的景观中建立领地，因为扩散者的存活率很低（Fuller等人，2003；Smith等人，2010；Jimenez等人，2017），特别是在与另一个狼群相遇时（Cassidy等人，2015）。单独的扩散者找到彼此并建立新群的少数案例发生在黄石公园内狼数量不太密集的地方，这并不奇怪。除了狼群在捕猎（MacNulty等人，2012年，2014年）、保护兽尸不被食腐动物吃掉（Wilmers等人，2003a）或从疾病中恢复（Almberg等人，2015年）时的优势外，通过创始狼群体形成狼群可能是对黄石公园竞争环境的适应性 "数量安全 "反应的结果。

BOX 4.1

狼群的命名

Daniel R. Stahler

为了监测狼群的动态，研究人员通常从命名他们研究的狼群开始。不同的研究项目或管理机构采用不同的方法。对于黄石狼项目来说，当一群狼在一起足够长的时间以维持一个领地、繁殖和产生后代时，通常会给它们起一个狼群的名字。实际的名字通常是一个地理特征，包含了它们的季节性活动--如美洲狮溪、Bechler和黄石三角洲狼群。其他的名字则是为了纪念一位著名的领导人（例如，约瑟夫酋长狼群，以尼兹佩尔斯部落的酋长命名；利奥波德狼群，以奥尔多-利奥波德命名；莫莉狼群，以已故美国鱼类和野生动物管理局局长莫莉-比蒂命名）。偶尔，"狼项目 "会将一个狼群确定为与其创始的无线电领地成员之一有关的群体（例如，302M的群体；694F的群体）。这使研究人员能够区分临时性的联络或短暂的联系和更稳定的、拥有成功繁殖对的领土的狼群。在黄石公园，狼群在相对较短的时间内形成和解散的情况并不少见。因此，不分配狼群名称，但分配一个群组名称，使研究人员能够捕捉到狼社会生活的短暂方面，并有助于数据收集和组织的后勤。

狼群寿命

黄石公园的狼群寿命主要是种群统计过程的结果：繁殖者及其后代在同一遗传系中的高的（或低的）年生存率和繁殖率（见 图4.1）。较长的狼群维持时间可能反映了促进成功繁殖者维持时间的社会或环境条件（Stahler等人，2016年）--一些维持时间较长的狼群生活在公园内狼密度较低的地区（如美洲狮溪狼群，莫利狼群，黄石三角洲狼群）。由于狼群成员的自然死亡，特别是繁殖狼的死亡（如标本岭狼群、银色狼群和海登谷狼群），或狼群暂时离开公园的保护区域时人类的捕杀（如木棉溪狼群、守望峰狼群），导致已建立的领地上的狼群维持时间较短。这样的死亡会破坏狼群的凝聚力，打破遗传谱系，导致被邻近的狼群取代或形成新的狼群。

在其他情况下，一个狼群的寿命是由于命名协议随着时间的推移而改变（例如，水晶溪狼群成为莫莉的狼群，而没有中断遗传血统）或由于缺乏无线电项圈或遗传数据而对个体不完全了解（例如，玛丽山狼群是吉本草原狼群的直接母系延续）。

狼群规模和组成

从一开始，在黄石公园频繁的狼群计数主要是通过无线电项圈标记来实现的。通过在每个狼群中保持至少一个戴无线电项圈的个体，我们已经能够记录准确的狼群规模。这种常规监测，结合更密集的研究时期，得到了狼群规模和组成的细节，是狼的生命史的关键点。例如，大多数研究估计狼群的规模从冬季中期计数（富勒等人2003年），这是最大的，因为在一年中的这个时候有更凝聚的群体附属成员。群体凝聚力因季节而异：狼群成员在冬季比夏季更能协调其日常活动，夏季一些成年狼花时间在家中照顾幼崽，而其他成员分成小群去觅食(Metz et al. 2011)。群体规模也会影响狼群凝聚力，子群体在较大的狼群中独立活动，有时会持续数天或更长时间，不分季节(Metz等人 2011)；这种行为往往是群体扩散的前兆。

黄石公园的狼群规模在2-37只之间，年终计数平均为10只，幼狼出生前的四月计数平均为8只。尽管长期以来每个狼群的平均数量为10只，但黄石公园有支持更大狼群的名誉。2001年夏天，拉马尔谷的观察者看到了一个值得记录的奇观。德鲁伊峰狼群在其鼎盛时期有37名成员，是公认的最大的狼群；生物学家Lu Carbyn在加拿大的伍德布法罗国家公园记录了42只狼，但不清楚它们是否都属于同一个狼群。但这37只德鲁伊峰狼群成员并没有长期呆在一起，大部分时间都是以分组的形式活动，这在大型狼群中很常见，可能是因为在日常活动（如行动、捕猎、喂食）中保持凝聚力会变得很麻烦（Metz等人，2011）。1998-2016年期间，231个年终狼群计数中近20%超过了15头狼。2007年狼群规模特别大，13个狼群中的7个有15只以上的狼。 

黄石公园的狼群规模与其他种群的狼群规模相比如何，狼群规模是否与它们最常见的猎物-马鹿的规模有关？世界各地的狼以大小不一的猎物为食，从野猪和白尾鹿到驼鹿和野牛。然而，狼群的规模似乎与猎物的体型无关（Fuller等人，2003）。平均而言，以鹿为食的狼群规模并不比以大得多的驼鹿为食的狼群小。Fuller等人（2003）报告说，以马鹿和驯鹿为食的狼群平均比以鹿和驼鹿为食的狼群大（分别为10.2和9.1）。有趣的是，黄石公园的平均狼群大小为10只，这与其他狼-马鹿系统的报告一致。一般来说，以驼鹿和野牛等大型猎物为食的狼群往往属于报告的较大狼群规模（Carbyn等人，1993；Mech等人，1998）。

季节性猎物的多样性和丰度、栖息地特征以及黄石公园北部和内部的狼群密度都存在生态差异。狼群规模在领土争夺中的优势（Cassidy等人，2015年）表明，在狼密度较高的北部地区，狼群大小应该更大，在那里，狼群间的冲突一直是狼生存的主要影响因素（Cubaynes等人，2014年）。另外，更大的狼群规模对于猎杀野牛的优势（MacNulty等人，2014）表明，狼群规模在公园内部地区应该更大，因为那里野牛是冬季最丰富的猎物。然而，我们的监测表明，两个地区之间的狼群规模没有一致的差异。

在他的关于狼群组成对雌性繁殖成功的影响的研究生研究中，丹-斯塔勒总结了黄石公园狼群15年来的狼群组成（1995-2009）（斯塔勒2011）。平均而言，狼群是由同等数量的雄狼和雌狼组成的，尽管有些狼群显示出对一种性别的强烈倾斜。例如，在2006年育幼季节，莫莉狼群有6只雄性，只有1只雌性，而2008年斯劳溪狼群有12只雌性和3只雄性。在秋季和冬季，平均约有三分之一的狼群成员是幼崽。在4月幼崽出生时，狼群规模从2到26只不等，平均有9.0只（±0.4 SE）成体（≥1岁）。为了描述狼群的成年年龄组成，我们根据身体大小、繁殖和捕食性能的特定年龄变化，定义了三个年龄类别（MacNulty等人，2009a,b；Stahler等人，2013）：一岁多幼狼（10-20个月大），壮年成年狼（2-5岁），和老年成年狼（≥6岁）。平均而言，群组包括3.4±0.3（SE）只幼崽，4.7±0.2只初龄成体，以及0.9±0.1只老龄成体。狼的形态、行为和生活经历中的年龄和性别差异都会对捕猎、对幼崽的食物供给和领地防御产生重要影响。

狼群组成的另一个属性是亲属的聚集，即亲属结构（Lehman等人，1992；Smith等人，1997；vonHoldt等人，2008）。分子技术、野外观察和遗传样本的整合使我们能够估计狼群中任何两个遗传采样个体（"双胞胎"）相互之间的关系程度。我们估计了每个组合的亲缘关系系数（r），这是两个个体通过最近的共同祖先分享相同的基因子集的概率（Wright 1922）。两个人可以是没有关系的（r=0），二阶亲属（r=0.25；例如，同父异母的兄弟姐妹，姑姑/叔叔/侄子/侄女，祖父母/外祖父母的后代），一阶亲属（r=0.50；例如，父母/后代或全兄弟姐妹），或同卵双胞胎（r=1）。平均（±SE）亲缘关系为：繁殖对0.04（±0.01，N = 149个配对），所有狼群成员0.21（±0.01，N = 148个配对），成年雌狼0.29（±0.01，N = 100个配对），成年雄狼0.28（±0.01，N = 108个配对），成年雄狼和雌狼0.17（±0.01，N = 132个配对）（Stahler 2011）。这些结果表明，黄石公园的狼群主要由一阶和二阶亲属组成，但繁殖对除外，它们没有关系。他们重申了长期以来的观点，即一个典型的狼群由密切相关的家庭成员组成。人类对狼及其行为的看法是由狼群组成的家族性方面决定的。科学家们研究狼行为的一个普遍主题是亲属关系如何影响与繁殖策略、合作、狼群内互动和狼群间冲突有关的行为。对于公园的游客来说，围绕着狼与亲属和非亲属之间互动的观察和故事，有很大的好奇心。

等级关系和狼群领导

狼社会的另一个方面，经常捕捉到人类的兴趣是个体之间的行为关系。普遍的看法是，狼群的社会结构是由一对 “阿尔法 ”雄狼和雌狼控制的严格统治等级制度，其他狼群成员被安排在一个进食顺序，并通过竞争以提高他们的等级（Murie 1944; Mech 1970）。但这一长期确立的范式主要来自于圈养狼的研究，而在圈养环境下的狼群组合和互动与野外的狼群有很大的不同（Schenkel 1947；Rabbet al. 1967；Zimen 1975）。Mech（1999）对这一范例提出了质疑，认为阿尔法狼地位的表示不准确地传达着狼群成员之间为获得最高等级而进行的激烈竞争和角逐，而在大多数自然界的狼群中，领导地位是由狼父母对其后代的支配性决定的（图4.2）。然而，如前所述，黄石公园的许多狼群的主从关系超出了父母和其后代的范围，包括同性兄弟姐妹、二阶亲属和无亲缘关系的个体。鉴于此，我们将阿尔法雄狼和雌狼确定为狼群中行为上最具支配力的两只狼，它们是主要的繁殖者，并指导狼群的日常活动，而不论它们与其他狼群成员的关系如何。

在群体生活、合作繁殖的动物社会中，最准确的做法是将群体成员称为主导的繁殖者、从属的繁殖者或从属的、不繁殖的雄性和雌性。在这些年龄、性别和生殖状况的类别中，表现出一系列的行为。例如，在黄石公园的一项研究中，Peterson等人（2002年）发现，在占主导地位的雄性和雌性繁殖者之间，领导权的划分大致相同。占主导地位的繁殖狼发起了新的群体活动，并在大多数时间内带领群体行动。所有观察到的气味标记都是由繁殖狼完成的，主要是主导个体(Peterson et al. 2002)。在更大、更复杂的狼群中（即那些有更多成年年龄段的狼群），下属狼被发现比简单的狼群（即主要是繁殖者和当年的幼崽）更经常地领导狼群，在简单的狼群中，主要由占主导地位的繁殖狼领导。这种简单和复杂组成的狼群之间的行为对比可能表明，由于下属狼的年龄、经验和将来可能上升为主导地位，它们的领导能力已经初现端倪。

狼群中的领导角色是否分工？一般来说，我们对黄石公园狼群的观察遵循以前描述的模式，即占主导的繁殖对 "在分工体系中分享领导权，其中繁殖雌狼开始照顾幼崽，而繁殖雄狼在觅食和提供食物方面起主导作用"（Mech 2000b）。尽管这种共同领导，我们的长期观察表明，占优势的雌性繁殖狼在她的群体中占有最高的领导地位，甚至占优势的雄性繁殖者也屈从于她对整个群体日常活动的发起和领导。这种模式与Murie（1944）早期推测的归于繁殖雄性的最终统治权相反，并暗示狼的母系社会与其他哺乳动物社会相似，在这些社会中，占主导地位的雌性占据权力地位（例如，大象、鬣狗、狮子和一些灵长类物种；Clutton-Brock 2016）。除了这些优势繁殖者之间的性别差异外，分工还延伸到其他群体成员，如从属群体成员在合作照顾幼仔、领土防御（Cassidy等人，2015年，2017年）和捕猎（MacNulty等人，2009a，2012，2014）中的角色。虽然两个从属性别都参与这些群体活动，但雌性往往更直接地参与幼崽的照顾(Thurston 2002)，而雄性在捕猎和领土防御方面更有效(MacNulty et al. 2009a; Cassidy et al. 2017)。并非所有的狼都会成为主导的繁殖者。获得这样的领导角色受到个体在其出生的狼群内外的机会、它们的寿命、甚至它们的 "个性 "的影响。至少，任何一只狼通往支配地位的道路都涉及到在狼群中获得一个繁殖位置。

狼的交配制度

动物的交配制度是由雌雄双方用来获得配偶和繁殖的策略所决定的（Emlen和Oring 1977；Clutton-Brock 1989）。虽然一夫多妻制是97%以上的哺乳动物物种的普遍交配制度，但犬科动物的交配制度主要是一夫一妻制（Kleiman 1977）。一夫多妻制的交配制度包括一个性别的个体有一个以上的配偶，而一夫一妻制的结果是由一对主导者控制至少一个繁殖季节的繁殖。然而，在犬科动物中存在着种间和种内的差异，其中一夫多妻制和一夫一妻制都有记载（Moehlman 1989；Geffen等人1996；Kamler等人2004）。以前的研究工作表明，犬科动物交配系统的变化受到猎物丰度、种群密度和种内竞争等因素的影响（Macdonald 1983；Mehlman 1989；Geffen等人1996）。长期以来，狼的交配系统被归类为一夫一妻制（Mech 1970；Peterson 1977；Waser 1996），每年的繁殖通常由一对占优势的雌雄配偶垄断。这些交配关系可以持续一生，但狼在前一个配偶死亡后会迅速寻找新的配偶，有时会在几天内完成。我们还发现狼在进行配对外的交配，通常是优势繁殖狼与从属狼交配。

有充分的记录表明，从属狼偶尔会进行繁殖（Mech和Boitani 2003b），导致复数繁殖（由不同的雌性，有时由多个雄性生产的多胎）。例如，在对各种狼的研究的回顾中，Harrington等人（1982）指出，在一些野生狼群中，复数繁殖率为22%-41%。在黄石公园，每年约有25%的狼群表现出复数繁殖，支配和从属的雌性和雄性都参与了繁殖活动。通常情况下，这种活动涉及到一只占优势的雄性与一只占优势的雌性和一群中的下属雌性进行专门的繁殖（称为多妻制）。野生狼群中一夫多妻制的最佳记录之一是在1997年德鲁伊峰狼群的成年雄狼死亡后，一只无血缘关系的雄狼（21M）加入到该狼群。这一加入事件导致21M与狼群中的多只雌狼繁殖了几年（Stahler等人，2002b）。此后，一夫多妻制在其它狼群中也被多次记录下来。其他形式的一夫多妻制也被观察到，包括一只雌性在几天内与多只雄性交配（称为多妻制）。2005年，在斯劳溪狼群中，四只不同的雄狼与三只不同的雌狼交配，在繁殖季节中多次发生配偶交换的情况（称为一夫多妻制）。

相对频繁的复数繁殖表明，狼的交配模式比通常认为的更容易形成，而且狼的一些特征暗示了一夫多妻制是其演化史的一部分。其他一夫多妻制哺乳动物的共同特征包括：性二形、倾斜的繁殖成功率以及雄性之间为确保获得雌性而进行的竞争。狼是雌雄两态的，雄性比雌性大16%-24%(MacNulty等人，2009a)。这种性二形性可能是由与每种性别狼在捕猎和维护领地中的作用有关的选择压力形成的，但也有证据表明它与繁殖策略有关。在其他哺乳动物中，体型较大的雄性在肢体较量中具有优势，而且我们观察到体型重要的行为。例如，雄性狼会直接攻击其他狼群和单独的雄性入侵者，这可能是为了保护它们对当前后代的投入和未来的繁殖机会（Cassidy等人，2017），在黄石公园已经观察到繁殖季节的雄性间对雌性的竞争。然而，由于狼通常生活在避免近亲繁殖的父母-后代群体中，而且后代的生存依赖于父母双方的照顾，所以一夫一妻制通常占主导地位。归根结底，狼的交配模式的变化似乎是对社会和生态条件的适应性调整以及个体在追求繁殖机会方面的选择的结果。

繁殖策略

狼一生中的一个关键阶段是成为一个繁殖者。对于像狼这样的合作繁殖物种来说，一个关键的问题是，为什么有些个体通过推迟扩散而放弃繁殖，留在它们出生的狼群中（natal philopatry; Koenig等人，1992）。留在家里可能会提升健康，如果它能带来更高的生存概率、群体内的繁殖机会、领土继承权或帮助亲属生存（Stacey and Ligon 1991; Zack and Stutchbury 1992）。另外，扩散可能会被获得领土和配偶的外在限制所阻挠（Koenig和Pitelka 1981；Emlen 1982）。留守与扩散的相对成本影响着狼的选择。因此，繁殖策略反映了获得配偶、避免与亲属近亲繁殖和竞争资源的适应性反应（Dobson 1982; Pusey and Wolf 1996）。

对狼繁殖策略的研究在历史上一直受到限制，因为在求偶和繁殖期间观察自由生存的种群，以及了解狼群成员的社会地位和关系是一个挑战。但在黄石公园，大量的生物学家和游客都观察到了狼繁殖的最私密的方面，近乎像偷窥狂。几十年来，涉及求爱、选择配偶、拒绝配偶、甚至交配关系的行为都被记录在案（图4.3）。

特别是一位观察者Rick McIntyre，他对雄狼和雌狼之间的交配关系进行了令人印象深刻的观察记录。这些观察结果提供了耐人寻味的证据，说明狼的繁殖策略可以是多么的灵活。2000年至2015年期间，在为期一个月的冬季繁殖季节，麦金太尔在黄石公园北部观察到190次交配。其中，36%是狼群中占优势的雄性和雌性繁殖者之间的关系，64%是占优势的狼或从属狼与从属的或来自狼群以外的 "游荡 "个体进行繁殖。二分之一（51%）的联系涉及到优势雄性，而其他联系涉及到下属（14%）或游荡（35%）的雄性。这些游荡的雄狼通常进入既定的领地，"引诱 "当地的雌狼选择它们作为配偶（雌狼偶尔也会表现出这种行为）。主导雌性参与了42%的联系，其余58%的联系涉及从属雌性与主导或从属雄性群体配偶（23%）或游荡雄性（35%；包括来自另一个群体的首领雄性）的繁殖。独特的观察例子包括：(1)当优势繁殖狼锁配时，下属群体成员之间的联系；(2)当优势雄狼无法干预时，下属雄狼和优势雌狼之间的联系；(3)当地狼群中雄狼和雌狼之间的联系被一只穿插的扩散的雄性打破，然后它与当地的雌狼联系。 

 除了麦金太尔的观察之外，黄石狼项目的工作人员还监测了自狼群重新引入以来每个狼群的繁殖情况。利用实地观察和遗传数据，他们尽可能地确定每个狼群中的雄性和雌性繁殖者，以及他们的统治地位、扩散状况和与其他狼的关系。总的来说，这些数据代表了对狼在野外繁殖策略的最深入的案例研究。首先，它们提供了明确的证据，表明黄石狼在其产群内和产群外都避免与近亲繁殖（vonHoldt等人，2008），证实了以前狼群研究的证据（Smith等人，1997）。虽然在狼群外遇到近亲的概率相对较低（Geffen等人，2011），但在狼群内却有很多机会。亲属识别被认为是通过表型匹配和基于熟悉度的机制来运作的（Hauber和Sherman 2001; Nichols 2017）。虽然在野外很难研究，但亲属识别可能是其他非专门的感官和认知能力的延伸。例如，狼可能会根据其他狼的气味与自己的气味的相似或不相似程度来决定与谁交配、攻击或良性互动。亲属辨别也可能是熟悉程度而非亲属关系本身的一个伪命题，这使得以前的互动频率或自上次相遇以来的时间成为识别的重要预测因素。

自重新引入以来，只发现了五例亲缘关系密切的配对之间的近亲繁殖。在恢复的前10年，vonHoldt等人(2008)描述了两个涉及二阶亲属的案例(水晶溪群的姑侄交配；德鲁伊峰狼群的祖父和孙女交配)和一个亲同胞的交配(在尼兹佩斯群)。此后，又记录了另外两个案例（涉及半兄弟姐妹和玛瑙河狼群的一对姑侄）。亲同胞交配反映了人类的干扰，因为在1997年的繁殖季节，一对兄弟姐妹被关在一起。其他四个案例是在情有可原的情况下进行的配对，当时有一只优势繁殖狼在繁殖季节死亡或受伤，只剩下有血缘关系的异性狼可能成为配偶。在人工饲养的情况下，近亲繁殖在狼群中很常见，这表明繁殖的欲望比近亲繁殖的规避更强烈（Packard 2003）。同样，在小型或孤立的野生狼种群中（如瑞典，皇家岛，埃尔斯米尔岛），当接触无亲缘关系的异性配偶的机会有限时，狼会与近亲繁殖（Liberg等人，2005；Hedrick等人，2014）。

我们还发现在黄石公园的狼的繁殖策略有性别差异的趋势。雌性更有可能通过产前交配成为繁殖者，要么从雌性亲属那里继承主导的繁殖地位，要么成为从属的繁殖者。这种模式导致群体在遗传系方面基本上是母系的。另一方面，雄性通常通过扩散获得繁殖位置，或者通过填补另一狼群的空缺繁殖位置（或杀死优势雄狼），或者通过与其他狼群的雌性的临时联系。在其他狼群中也发现了类似的模式。例如，在波兰的Białowieza原始森林和加拿大的Algonquin省级公园，繁殖雄狼的继任者通常是没有血缘关系的迁入雄狼，而获得繁殖位置的雌性通常是在它们的母群中（Jedrzejewski等人，2005；Rutledge等人，2010）。这些不同的策略可能反映了特定性别的成本和收益，特别是在一个饱和的、高密度的环境中，留下来和扩散开来成为一个繁殖者。

自重新引入以来，只发现了五例亲缘关系密切的配对之间的近亲繁殖。在恢复的前10年，vonHoldt等人(2008)描述了两个涉及二阶亲属的案例(水晶溪群的姑侄交配；德鲁伊峰狼群的祖父和孙女交配)和一个亲同胞的交配(在尼兹佩斯群)。此后，又记录了另外两个案例（涉及半兄弟姐妹和玛瑙河狼群的一对姑侄）。亲同胞交配反映了人类的干扰，因为在1997年的繁殖季节，一对兄弟姐妹被关在一起。其他四个案例是在情有可原的情况下进行的配对，当时有一只优势繁殖狼在繁殖季节死亡或受伤，只剩下有血缘关系的异性狼可能成为配偶。在人工饲养的情况下，近亲繁殖在狼群中很常见，这表明繁殖的欲望比近亲繁殖的规避更强烈（Packard 2003）。同样，在小型或孤立的野生狼种群中（如瑞典，皇家岛，埃尔斯米尔岛），当接触无亲缘关系的异性配偶的机会有限时，狼会与近亲繁殖（Liberg等人，2005；Hedrick等人，2014）。

我们还发现在黄石公园的狼的繁殖策略有性别差异的趋势。雌性更有可能通过产前交配成为繁殖者，要么从雌性亲属那里继承主导的繁殖地位，要么成为从属的繁殖者。这种模式导致群体在遗传系方面基本上是母系的。另一方面，雄性通常通过扩散获得繁殖位置，或者通过填补另一狼群的空缺繁殖位置（或杀死优势雄狼），或者通过与其他狼群的雌性的临时联系。在其他狼群中也发现了类似的模式。例如，在波兰的Białowieza原始森林和加拿大的Algonquin省级公园，繁殖雄狼的继任者通常是没有血缘关系的迁入雄狼，而获得繁殖位置的雌性通常是在它们的母群中（Jedrzejewski等人，2005；Rutledge等人，2010）。这些不同的策略可能反映了特定性别的成本和收益，特别是在像黄石公园北部这样的饱和、高密度的种群中，留下来和扩散开来成为繁殖者。例如，就对后代的投资而言，雌性繁殖者比雄性经有更多的繁殖成本（如怀孕、妊娠、哺乳）。留在狼群并成为从属繁殖者的雌狼，或等待继承主导繁殖地位的雌狼，可以得到群体捕猎、合作照顾幼崽和建立领地的好处。对于雄狼来说，在一个新形成的狼群中成为主导的繁殖者，或者在一个已经建立的狼群中填补一个空缺的繁殖位置，可能会有类似的好处。然而，繁殖的成功仍然可以作为一个从属的繁殖狼来实现，或者通过在繁殖季节在母群之外的临时附属关系来实现。这些不同的策略与我们在黄石公园看到的偏重于雄性的扩散是一致的。总的来说，多样化的配对策略和对近亲繁殖的避免有助于维持狼的遗传多样性（vonHoldt等人，2008）。

在黄石公园狼群中，多窝幼崽繁殖的发生率（每年约占狼群的25%）在前20年中变化不大。多窝幼崽繁殖在由不相关的异性成年狼组成的多雄多雌的狼群中最为常见。在黄石公园有从属繁殖者的群体中，大多数是年龄和性别构成比较多样化的狼群。在雄性主导者和雌性繁殖者是其他同性群体成员的父母或全兄弟姐妹的狼群中，从属繁殖只通过群体外的配对发生。与生活在公园内部的狼群相比，生活在黄石公园北部地区的狼群（约98%）更频繁地发生多窝幼崽的繁殖（Stahler 2011）。北黄石公园较高的狼密度可能会在繁殖季节提供更多的机会来寻找配偶，特别是在狼的母群之外，从而促进多窝幼崽的繁殖。更大的猎物密度也可能导致潜在的繁殖狼之间的食物竞争减少，减少社会冲突，否则可能会导致占主导地位的雌性繁殖狼的对其他雌性的繁殖压制。

虽然这些繁殖策略在其他狼群中也有记载（Mech和Boitani 2003b），但黄石公园的研究表明，繁殖策略受到个体特征（年龄、性别、社会地位）、狼群特征（规模、组成、亲缘关系）和普遍环境条件（狼密度、猎物丰度）的复杂互动影响。在本卷第八章中，我们讨论了甚至狼的毛色也能影响配偶的选择。目前还不清楚所有这些模式是否是狼和猎物密度高、我们通过野外和遗传研究监测狼的能力空前强大，或者两者兼而有之的假象。此外，鉴于黄石公园的狼在很大程度上不受人类影响，它们在繁殖季节的社会聚集模式可能只是反映了对更自然的社会动态的适应。无论如何，我们有一个前所未有的机会来了解狼生活史的一个关键阶段：成为一个繁殖者。繁殖策略和配偶选择是狼的生物体能中最关键的因素的必要步骤：产下后代。

合作繁殖。狼群规模和组成的繁殖结果

对于黄石公园的狼群，以及关注它们生活的生物学家和狼群爱好者来说，每年春天幼狼的到来都是令人激动的。在黄石公园的隆冬繁殖季节和61-63天的妊娠期之后，后代在4月下旬在洞穴中出生，大约一个月后开始从这些洞穴中出来。幼崽一般在5-8周大时断奶（图4.4），然后由不同的群体成员通过肉食反刍来喂养，直到它们能够陪同成年狼行动并在秋季时以尸体为食。我们对狼的生态和文化的认识大多是围绕着合作行为来养育后代的概念。尽管狼是世界上研究得最好的哺乳动物之一，但对黄石公园的雌性繁殖狼及其群体的详细监测，促进了我们对狼的繁殖和合作行为的意义的理解。

利用14年（1996-2009年）个别已知的雌性年度幼崽生产量的数据集，我们评估了影响雌性繁殖性能的因素（Stahler 2011; Stahler等人2013）。在此，我们重点关注雌狼的繁殖性能在多大程度上归因于其狼群的特征（图4.5）。

与其他合作繁殖的物种一样，群体规模是预测动物母亲成功的重要因素。在黄石公园，雌狼出窝时的幼崽数量随着狼群的大小而增加，但在有8个成年狼群成员时达到顶峰。随着狼群规模的扩大，超过这个数字，每窝幼狼的数量就会下降（图4.6）。在合作繁殖的哺乳动物中，很少有其他研究表明群体大小有明显的非线性效应。早期产仔数与较大的群体规模（>8只狼）之间的负相关关系突出了社会性在这个繁殖阶段的明显成本。这种成本的机制包括狼群内部的幼崽喂养竞争（Harrington等人，1983年；Schmidt和Mech，1997年）和繁殖季节竞争对手施加的压力（Creel，2001年；McNutt和Silk，2008年），这两者都会影响动物母亲对状况，这对合作繁殖者的早期繁殖成分很重要（Russell等人，2003年；Sharp和Clutton-Brock，2010年）。

相反，我们发现幼崽的独立生存能力随着狼群规模的增加而增加，这表明在较大的群体中生存能力得到提高（见图4.6）。除了有更多的帮助者提供幼崽外，大的狼群在群体间的领地竞争（Cassidy等人，2015年）和群体内与食腐动物的食物竞争（Wilmers等人，2003a；Vucetich等人，2004年）中具有数量优势。这些因素可能在整个后代养育季节累积起来，并有助于后代的生存，这在其他社会性食肉动物如非洲狮中已经得到证明（Mosser和Packer 2009）。重要的是，群体成员的积极影响对小群体来说是最强的，这表明有一个阈值，低于这个阈值的帮助者对繁殖者的成功特别关键。

我们的研究结果突出了社会性的适应价值，表明群体规模是繁殖成功的一个重要驱动因素。在其他犬科动物系统中也发现了类似的效应（如Harrington等，1983；Moehlman，1986；McNutt和Silk，2008；Sparkman等，2011），通常归因于群体成员对幼崽的照顾。然而，一些犬科动物的研究显示没有相关性（如狼，Peterson等人，1984；Pletscher等人，1997），或者群体成员对繁殖有负面影响，特别是在不利的社会生态条件下（如高度的群体内竞争，低猎物密度：狼，Harrington等人，1983；非洲野狗，Gusset和Macdonald 2010；红狼，Sparkman等人，2011）。食物作为幼崽生产量和狼群规模之间的共变机制的可能作用是我们迄今为止在黄石公园的工作中缺少的一个因素。正在进行的研究旨在通过评估生物量获取率对狼群的影响以及它们对繁殖和幼崽存活的影响来检验这种关系。

在试图了解复杂的社会效应对个体生殖能力的影响时，仅仅评估群体大小可能是不够的。例如，在一些物种中，群体中亲属的存在被预测为与雌性生殖性能呈正相关（例如，Charnov和Finerty 1980；Wolff 1994）。在一系列共同繁殖的物种中，由多只繁殖雌性组成的群体对繁殖成功率显示出正向（如草原田鼠，Hayes和Solomon 2004）、负向（如带状獴，Gilchrist 2006；草原田鼠，Solomon和Crist 2008）和非线性影响（如Lewis和Pusey 1997；黄腹水獭，Armitage和Schwartz 2000）。即使是群体年龄结构和性别比例，由于不同的群体成员身份所产生的成本和收益的不对称性，预计也会产生繁殖后果（例如，Koenig 1995；Treves 2001；McNutt和Silk 2008）。与关于群体规模对繁殖影响的研究相比，很少有研究评估群体组成的繁殖后果。

Stahler（2011）评估了狼群组成（如狼群内的亲属关系、年龄结构和性别比例）对雌性狼繁殖成功的影响，同时控制了已知影响黄石公园繁殖的个体特征和生态条件（Stahler等人，2013）。Stahler（2011）对雌性狼繁殖的分析表明，狼群的年龄、性别和繁殖结构的变化影响了狼穴出现时的幼崽窝数大小和幼崽的独立生存。在狼群的性别构成方面，雄性狼群成员比雌性狼群有更大的影响。对于幼崽数量和幼崽存活率来说，狼群中成年雄性数量的增加与幼崽产量的增加有关（图4.7）。雄性狼是两种性别中更熟练的觅食者（MacNulty et al.2009a），因为它们较大的体型有利于捕获大型有蹄类。因此，雄狼作为猎手的有效性可能会在几个方面促进繁殖者的成功。首先，生活在有更多成年雄狼的狼群中的雌狼可能在出生时有更大的幼崽，因为它们在繁殖季节和妊娠阶段有更好的食物。其次，在有更多雄性的狼群中，作为幼狼成长和独立生存的关键因素，食物供给率可能更高。

在其他社会性哺乳动物中，雌性的繁殖成功率同样被证明与更多的雄性数量呈正相关。在非洲狮（Mosser和Packer 2009）、非洲野狗（McNutt和Silk 2008）、吼猴（Treves 2001；Van Belle和Estrada 2008）、普通狨猴（Koenig 1995）和草原田鼠（McGuire等人2002）中，成年雄性的存在与繁殖成功率的提高有关，因为它们在防御天敌和同种动物方面发挥着作用。因此，在面临领地入侵、群体间竞争（Cassidy等人，2017年）或种间威胁（如灰熊）时，雄狼除了作为猎手的角色外，还有可能同样有效地照顾和保护面临危险的幼崽。

总的来说，雌性帮手狼的有效性低于雄性。雌狼只有在数量较少的情况下才会对巢穴出现时的产仔数产生积极影响，在3只雌性时达到一个高峰（见图4.7A）。雌性帮手狼的数量与幼崽存活率之间缺乏明显的相关性，这表明群体大小对幼崽存活率的积极影响（见图4.6）是由雄性的存在驱动的。有趣的是，以前的狼群研究发现，在幼崽哺育阶段，雌性帮手比雄性帮手更多地去巢穴（Harrington等人，1983；Ballard等人，1991；Thurston 2002）。如果雄性更多的离开巢穴是由于它们是主要的猎手（Mech 1999, 2000b），因此，它们是更有效的帮助断奶后的幼崽成长的那种性别，那么这种模式可能反映了性别特定的觅食行为。类似的模式已经在人类狩猎采集社会中得到证明，在那里辅助性的男性是母亲的主要食物提供者（Hill和Hurtado 2009）。重要的是，与只有一只雌性动物垄断繁殖的群体相比，在多只雌性动物生育的群体中，雌性繁殖者的幼崽存活率下降（见图4.7B）。与一些自然繁殖的物种不同，优势地位可以缓冲共同繁殖的成本（例如，矮獴，Creel和Waser 1994；猫鼬，Clutton-Brock等2001；斑鬣狗，Hofer和East 2003），黄石狼没有显示出这种效果。似乎优势雌性狼在下属雌性狼产仔的情况下生殖能力下降。多个繁殖者对幼崽存活率的负面影响表明，雌性之间的竞争发生在幼崽养育季节的后期，可能是由于幼崽成长过程中的食物竞争。当然也有例外，如德鲁伊峰狼群中三只雌性所生的21只幼崽中有20只活到了独立阶段（但当时食物很丰富）。然而，在较大的狼群中，多只繁殖雌狼的代价似乎被整体狼群规模和雄性成年狼、幼狼和成熟年龄狼的存在的积极影响所抵消（见下文）。

虽然合作繁殖者的特定年龄的繁殖性能已被证明，但人们对帮助者的特定年龄的影响关注较少。如果帮助者的有效性部分由与繁殖者类似的年龄相关因素驱动（例如，身体大小、觅食技能、攻击性、衰老，MacNulty等人，2009a,b；Stahler等人，2013；Cassidy等人，2017），我们将预测狼群的年龄结构与繁殖者的成功之间有明显的关联。事实上，Stahler（2011）发现，狼群中成熟狼的数量对产仔数有影响（尽管是非线性的；见图4.7A），而一岁狼或老狼的数量则没有明显的影响。与狼群大小的非线性影响一样（见图4.6），当成年狼的数量超过7只时，产仔数会受到负面影响。虽然不清楚超过7只黄金年龄成体的负面影响的原因，但可能有一个阈值，超过这个阈值后，由于食物竞争，它们的存在的好处就会减少。然而，黄金年龄的成狼数量的增加与幼狼的存活率呈正相关（见图4.7B）。这种模式很可能是由于成熟狼作为猎手的有效性，这表明在有更多初生狼的狼群中出生的幼崽在幼崽养育季节的后期可以得到更好的食物和照顾。例如，MacNulty等人（2009a,b）证明，在黄石公园，狼的年龄和体型特定的捕食性能在2-5岁（相当于我们的黄金年龄组）达到顶峰。老狼（≥6岁）和一岁狼都是较差的猎手，分别是因为衰老和缺乏经验。有趣的是，当一岁狼接近它们的第二个生日时，它们的捕食性能会增加（MacNulty等人，2009b），这可能解释了为什么我们发现它们的数量增加对幼狼的独立生存有积极的影响（但不是幼崽数量，见图4.7B）。

在许多合作繁殖系统中，群体由亲属组成，亲属选择（Hamilton 1964）通常被援引为帮助行为演化的一个关键过程（Lehmann和Keller 2006）。因此，群体的组成被预测为通过非繁殖的亲属协助照顾近亲而获得的包容性健康利益来影响成员的健康水平。然而，亲属关系在解释帮助行为方面的作用仍有争议，因为群体成员之间的亲缘关系对健康标准的影响是不确定的，也是相反的，而且无论亲缘关系如何，帮助的直接和间接效益也是不确定的（Cockburn 1998; Clutton-Brock 2002; Silk 2007）。关于群体内亲属关系对繁殖性能的影响，我们的结果是不确定的，因为我们没有发现任何群体亲属关系的措施对雌性成功的显著影响。这一发现可能部分是由于大多数狼群包含密切相关的亲属，狼群之间的亲属关系变化不大，因此，几乎没有力量来检验这种影响。虽然目前还没有狼的必要数据，但对亲属关系对繁殖的影响的一个更有力的测试是评估狼群帮助者的供给付出是否与它们与幼崽的具体亲属关系水平（例如，全兄弟姐妹与半兄弟姐妹）正相关。我们确实有少数情况下，继父母--具体地说，就是杀死或取代了优势雄狼的无血缘关系的雄狼--仍然为无血缘关系的幼崽提供照顾（例如，瓦皮提湖狼群，拉马尔峡谷狼群）。我们推测，在这些情况下，确保领地和狼群伴侣的价值高到足以抵消照顾无血缘关系非亲生的幼崽的成本。

我们观察到的狼群组成对繁殖的影响的变化是很重要的，因为它表明，狼群的影响可以是以狼群的年龄和性别组成为条件的。这些影响也会随着繁殖者的生命周期阶段（妊娠期与幼崽饲养期）的不同而不同，而且在不同的群体规模中也不一致。这些发现从几个方面为合作繁殖者的社会性影响提供了额外的洞察力。首先，评估群体组成对繁殖者成功的影响，可以发现复杂的社会影响，如果只考虑数字效应，可能会被掩盖。正如个体质量的变化是演化生态学的一个核心方面（Bergeron等人，2010年），群体质量的变化，如群体成员的定义，可能对社会性的演化维护具有类似的重要性。

其次，考虑到生活在一个特定类型群体中的相对成本和收益，最佳的群体组成以及最佳的群体规模可能是狼行为生态学的关键。鉴于我们的研究结果，我们推测雌性狼可以通过垄断含有更多成熟年龄雄性狼的狼群的繁殖来最大限度地提高其繁殖成功率。关于性别比，对灵长类动物也有类似的预测；例如，雌性吼猴在含有较多雄性的群体中，相对于雌性来说，有更大的繁殖成功率（Treves 2001；Ryan等人，2008）。然而，这个结论意味着雌性可以控制它们群体的规模和组成。对于狼来说，尚不清楚繁殖者在性别比例、年龄结构和从属繁殖方面对狼群组成有多大的控制。在非洲野犬中，有证据表明，雌性繁殖者可以通过偏重于雄性的产仔性别比来使群体的性别比偏向于雄性（对繁殖成功更有利的性别）（McNutt和Silk，2008），但在狼群中没有类似的数据。我们发现，平均而言，成年狼群成员的性别比相等，没有证据表明繁殖者控制狼群的组成。在狼群中，对雌性繁殖者来说，最重要的似乎是某些年龄和性别等级的狼群配偶的数量，垄断繁殖的能力，以及特定性别或年龄结构的负面影响可以被更多有益的狼群成员的存在所抵消。

最后，重要的是，要根据黄石公园的普遍生态条件和我们种群的未开发性质来考虑我们的结果。例如，以前对狼群规模和繁殖之间关系的研究显示出模棱两可的结果（如Harrington等人，1983；Peterson等人，1984；Fuller，1989；Pletscher等人，1997）。这些研究结果可能因为人类开发对狼繁殖的影响而变得复杂（如Rausch 1967；Pimlott等1969；Sidorovich等2007），猎物可用性（如Harrington等1983；Boertje和Stephenson 1992），以及研究系统中的种群密度（如Fuller等2003）。如果黄石公园的生态条件发生变化（如猎物丰度降低），我们可能会预测群体组成对后代生存的不同影响。例如，Creel和Creel（2002）发现，在食物短缺的时候，一岁的非洲野犬对幼崽的食物供给较少。此外，Harrington等人（1983）认为，猎物的可利用性影响狼群成员喂养和照顾幼崽的能力或意愿。Stahler等人（2013年）认为，由于竞争性景观中较大狼群的数量优势，高的狼密度加强了狼群规模对繁殖的影响（Cassidy等人，2015年），并可能类似地推动观察到的群体组成效应。具体来说，在黄石公园北部这样的高度竞争性景观中，在领地竞争中，除了大型狼群规模外，拥有特定类型的狼群成员也可能有优势（例如，大型雄性狼；Cassidy等人，2017）。

狼的社会性的适应性价值

黄石公园对狼的长期研究是关于哺乳动物社会性影响的一个宝贵信息来源。随着对狼的行为、遗传学和个体及其社会群体的生命史数据收集的深入，黄石公园的研究加入了对自由生存的哺乳动物种群社会行为的其他有影响力的长期研究（如狮子、狐獴、黄腹旱獭、狒狒。Silk 2007; Clutton-Brock 2016）。总的来说，这些研究强调了社会性对动物体质的重要性，即个体繁殖其基因的能力。合作性社会行为和生活史模式（即生长、繁殖和生存）之间的联系被认为是个体在特定环境中最大化其包容性健身的结果（Hamilton 1964）。在这方面，考虑到近亲传递的共享基因，个体的行为方式可以提高其将基因传递给下一代的能力。

对于狼为什么要群居这个普遍的问题，所有社会性食肉动物的答案都是相似的：领土防御、群体捕猎、保卫食物、亲属选择和合作繁殖。黄石公园狼群研究的一个主要贡献是清楚地证明了社会性对该物种的适应价值（图4.8）。通过集体捕猎和利用兽尸，集体保卫领地，为体弱者提供便利，或由非繁殖者协助养育幼崽，个体狼的体能往往受到狼群素质的影响。

通过记录狼群形成的属性、繁殖策略和狼群组成，我们对狼群社会的结构也有了更深入的了解。在一个近似的层面上，我们发现影响狼群社会结构的因素与幼崽的年存活率、亲属关系、多窝幼崽的存在、成年的存活率和扩散有关。最终，有利于狼群及其成员的特定属性的选择力量与合作繁殖、领地和食物获取有关。我们怀疑在黄石公园观察到的社会动态只与重新引入一个猎物丰富、没有狼的生态系统有关，因为许多这些属性在世界各地的其他狼群中都有描述（Mech和Boitani 2003b）。然而，我们确实相信，生活在像黄石公园这样的大型保护地，对狼的社会动态有重要意义。例如，与生活在黄石公园以外的狼群相比，黄石公园往往支持更大的狼群，这些狼群由更多的年龄层组成，有更长的任期，并经历了更大的领地冲突的自然死亡。因此，黄石公园可能允许更多的自然过程和选择力量作用于狼群的规模、组成和繁殖策略，与保护地以外的地区相比，那里的人为力量占主导地位。

狼群之间的领地性和竞争

在吠叫和摇摆不定的嚎叫之间，这只狼快速而尖锐地呼出水汽，在一月的低光中闪着银光。他是一只巨大的狼，身上有一层厚厚的毛皮，形成鲜明的对比。

一身厚厚的毛皮，对比强烈--乳白色的腹部，棕褐色的腿和脸颊，但耳朵是锈色的，肩膀上有披肩一样的护卫毛。他那双金色的眼睛，强烈地盯着东方，被镶嵌在深灰色面具中的一条薄薄的象牙毛带所环抱。他略微收起的尾巴使他看起来比平时更小，他晃动着前脚，再次嚎叫。他嘶哑而恐慌的声音响起，在周围的悬崖上回荡。

大棕，这只狼几年来一直被称为黑尾鹿高原狼群的首领雄性，就在几分钟前，它还在从规模大得多的莫莉狼群中逃命。在战斗最初的混乱中，他与他的配偶和侄子走散了，但却紧紧跟着他的兄弟。当两狼走到结冰的拉马尔河边时，大棕向左转，向下游跑去。他的兄弟，中灰，体型总是比大多数雄性略小，而且正在护理一条受伤的腿，被莫莉狼群的9只狼抓住并杀死。在这个冰天雪地的日子里，兄弟俩还有几个月就满5岁了，他们一生中很少分开。从他们只有6个月大的时候开始，他们就和他们的父母、德鲁伊峰狼群领袖480M和569F以及其他狼群伙伴一起参加了与敌对狼群的战斗，黄石狼项目多年来一直在密切关注这些事件。在所有这些年中，没有任何记录显示任何一方在战斗中失败过。直到今天。

狼是北美地区研究最严格的物种之一，即使是20世纪40年代和50年代最早的研究工作也描述了狼遇到陌生狼或敌对狼群的情节（图5.1）。Adolph Murie在德纳利国家公园和保护区（当时称为麦金利山国家公园）工作期间，看到East Fork狼群在1940年5月袭击了一只靠近狼窝的孤狼。Murie在他的日记中详细描述了此次遭遇：

 所有的狼都跑到陌生狼身边，几乎把它团团围住，有那么一会儿，我以为它们会对它友好，因为它们中的一些狼只是在摇尾巴。但有件事让局势改变，狼群开始咬陌生狼。它弓起背，乞求饶命。然而，攻击仍在继续，于是它慌忙站起来，艰难地从猛咬它的狼群中逃了出来。在五只狼的紧追不舍下，它两次被撞倒在山坡上。它们追了大约200码，到了河边，那只长着浓密毛发的公狼跟在它后面穿过河。这两只狼在我观察的山脊下跑出了我的视线。(Murie 1944, 43)

从1964年开始，L.David Mech在明尼苏达州的工作中注意到，狼群经常避免与其他狼群发生危险的遭遇。"桦树湖狼群曾经在与哈里斯湖狼群共享的缓冲区内追赶一只受了重伤的鹿。. . . 这只鹿死在离狼群回头的地方只有50英尺的地方--这有力地证明了闯入此地狼群对其邻居的厌恶"（Mech 2000a, 67）。Mech还发现，回避并不总是有效的，"狼群之间的纷争是野外成年狼最常见的死亡原因"（Mech 2000a, 67）。这种对非狼群成员的攻击性模式随着几十年来在北美的狼群研究的继续而变得更加清晰。每个好奇的研究者都发现了类似的结果：狼群是领土家族，对非狼群成员，包括陌生狼、入侵者和邻近的狼群往往具有攻击性。

在一次大规模的合作中，许多同样的研究人员在20世纪90年代初聚集在一起，讨论美国鱼类和野生动物管理局将灰狼重新引入洛基山脉的计划。我们考虑了许多不同的因素。是否有大量可用的猎物？狼是否知道如何猎杀马鹿和野牛？它们会不会在公园外杀死牲畜？它们会不会因为自然和人类相关的原因而全部死亡？有许多食物和人类相关的变量和结果需要考虑。几位科学家对把许多不同的狼家族带到一个地区可能导致一些狼在战斗中被杀死的可能性表示担忧，但也同意最重要的目标是让狼群恢复。除此之外，科学家们还必须相信狼群会自己想出办法。

24年多以后，很明显，狼在黄石公园的生活已经有了答案：如何捕猎马鹿，如何寻找配偶，如何养育幼崽。即使是非常具体的问题，如如何避开危险的地热区，或在哪里渡过黄石河最安全，或在哪里找到每年冬天第一场雪后从沃什伯恩山脉迁徙过来的马鹿，都已经解决了。演化将狼塑造为聪明、灵活的生物，能够适应其生活环境的巨大变化。仅仅在重新引进的一两年后，狼群就开始建立领地，并激烈地保护其领地，有时甚至用它们的生命来保护。自1995年以来，黄石狼项目已经记录了97只被其他狼杀死的狼，比次要的死亡原因多六倍。几千年来一直在进行的古老的战斗，科学家们在几十年中已经瞥见了，它们会突然在研究人员和公园游客面前打了起来，有时每个月都要打几次（图5.2）。黄石公园的重新引入提供了一个深入研究狼的行为的一个方面，已知是重要的，但一直是神秘的。由于黄石公园狼的独特能见度，领地性可以被详细地研究。

在本章中，我们将灰狼群体间的攻击性行为与世界各地研究的其他群体生活的领地性物种的攻击性行为进行比较。我们总结了以前的狼的领地性研究，然后描述了从1995年开始在黄石公园进行的行为研究的结果，这些研究集中在个体、狼群和种群层面的群体间攻击行为，以及绘制狼的运动图以有效地描绘狼群的领地。我们还讨论了攻击性的进化优势及其与典型狼群发展的联系：一个具有紧密联系和强烈合作的家庭。

评估领地性

领地性是一种由动物与地区关系驱动的特殊类型的攻击性。任何动物都可能具有攻击性，但具有领地性的动物会保护一个特定的区域，以及那里的资源，以对抗其他同类动物。这种行为可以沿着一个谱系来衡量：一端是在其他同类周围轻松自如的物种，另一端是战斗力极强的物种，种内攻击占了它们自然死亡的大部分。例如，马鹿的领地性很小，除了公鹿之间的年度繁殖斗争外，它们在数量可达数百的鹿群中和平地吃草。处于领地范围中间的是其他一些典型的黄石公园物种，如常见的潜鸟、金雕和灰熊。在特定的情况或季节里，每一种动物都具有攻击性，但在其他时候，它们对自己的同类都非常宽容。

灰狼的领地行为被定义为攻击性和显著的种内死亡率，而灰狼则牢牢占据了这一尺度的最末端。其他几个具有高度攻击性的肉食性物种也生活在世界各地类似的社会家庭群体中。非洲狮（Heinsohn和Packer 1995），斑鬣狗（Boydston等2001），缟獴和小侏獴（Cant等2002），狐獴（Doolan和Macdonald 1996），和非洲野犬（Creel和Creel 2002）。与合作性肉食动物一起处于高度攻击性一端的是一组杂食性灵长类动物，包括黑猩猩（Wilson等人，2001）、橄榄狒狒（Cheney和Seyfarth，1977），以及较小的灵长类动物，如普通狨猴（Lazaro-Perea，2001）和日本猕猴（Majolo等人，2005）。智人，另一种杂食性灵长类动物，也有很强的地域性，正如我们星球的政治边界和不断的战争所证明的那样。对狩猎-采集社会的研究经常将人类的攻击性与其他灵长类动物的攻击性进行比较，发现相似的比率和对死亡率的影响（Wilson等人，2002；Wrangham和Glowacki，2012）。 

为什么一些生物会演化到做如此危险的事，有如此高的受伤或死亡风险？与任何行为决定一样，攻击性需要不断地衡量和重新衡量其成本和收益。在数千年的演化过程中，一些物种发现自己处于一个正反馈的循环中，在这个循环中，社会性和对群体的明显亲和力以及大型家庭与社会性相关。

伴侣和大家庭的明显亲和力与针对非群体成员的高水平攻击性相关。这可能是狼在世界许多地方被深入研究的原因之一：它们的社会结构--直系亲属是社会单位，其成员的成功取决于保护自己和提供获得资源的机会，如食物和幼崽的安全养育空间，即使是在危险的时候--与人类的结构相似。

黄石公园的灰狼领地性

为了避免与对手发生肢体冲突，狼会做出几种非攻击性行为，包括气味标记和嚎叫。狼的气味标记是以排尿或排便的方式留下的，通常是在其他狼可能注意到的显眼的地方。狼的嗅觉比人的强数千倍，能够探测到几周前的尿液(Peters and Mech 1975; Peterson et al. 2002)。

气味标记帮助狼收集关于个体的信息。狼在行动过程中会留下气味标记，与异性伙伴一起做标记的过程是成对的标志（Rothman and Mech 1979）。有时，狼群的下属成员会和占优势地位的狼一起留下气味标记。当狼群遇到竞争对手的气味时，这种情况可能会更频繁地发生。也许这些额外的标记是一种传递持久信息的方式。我们是庞大而强大的，而且我们有很多狼。

嚎叫也有助于保持狼群之间的空间（Harrington和Mech 1979）。当然，一个小的、数量比邻居狼群少的狼群可能想保持安静，正如已知的狼群在筑巢季节所做的那样(McIntyre et al. 2017)。嚎叫声可以持续数小时，每个狼群都会聚集在一起大声合唱。群体成员听着回应，所有的耳朵都朝向对手，有时远至15公里外(R. McIntyre, pers. comm.)。一旦两个狼群通过视觉或听觉察觉到对方，每个狼群就会决定是参与还是避开对手。这一决定必须考虑许多因素，包括经验、数量上的优势，以及对战斗成本和收益的看法。冲突可能是致命的，但消灭竞争对手或占领新领土的回报可能是值得冒险的。

BOX 5.1

听觉概况。狼的嚎叫

John B. Theberge 和 Mary T. Theberge

狼的嚎叫是大自然中最令人心动的声音之一。它能立即唤起狼和我们的情感和生理效应。多年来，它促使我们去探究它的生态学基础。

狼能够知道谁、哪里以及为什么另一只狼在嚎叫，这有助于实现各种重要的功能。声学分析表明，狼能从它们的谐波结构中识别出其他狼的嚎叫（Theberge和Falls 1967）。而且它们有一种不可思议的能力来确定声音的来源，在阿尔贡昆公园的普查中，当它们回应我们模仿的狼嚎时，就反复说明了这一点（Theberge 1971）。在我们以前的工作中，我们还发现，狼的激动程度反映在它的嚎叫中（Theberge 1971），这一观察符合哺乳动物的一般 "规则 "之一，即当它们激动或兴奋时，音调更高（Morton 1977）。

狼嚎叫的季节性模式

在黄石公园，我们利用McIntyre等人（2017）报告的现有大型数据集，分析了嚎叫的季节性。月度数据显示了10年来的一致模式，在2月繁殖季节的嚎叫高峰期和三个月后的筑巢期的低谷期，嚎叫频率平均相差5倍。然后，嚎叫声频率在整个夏季缓慢上升，在秋季更加迅速，在12月和1月的繁殖前季节又更加迅速，重复其2月的高峰。

这种模式反映了生殖激素睾酮和雌二醇的季节性水平的趋势。它与我们在黄石公园北部地区的研究中观察到的狼群间的攻击性遭遇模式几乎相同（Cassidy等人，2015）。这些观察结果说明了一个相关行为的三重性：嚎叫、繁殖和攻击性。

应答嚎叫

在黄石公园繁殖前和繁殖季节，大多数被回应的嚎叫是由不同的狼群（外来者）回应的（框图5.1）。这些嚎叫具有领地功能；也就是说，作为仪式化的攻击行为，具有间隔功能。嚎叫发出者将了解它们的领土竞争对手在哪里。如果它们距离较远，发出者往往只表现出轻微的兴趣。如果它们离得很近，特别是如果它们正在入侵，发出者往往会表现出兴奋和惊恐，并继续发出长时间的嚎叫。来自不同狼群的单狼也会发出和回应嚎叫。这种嚎叫的作用是寻找配偶，正如反复观察显示的那样。

相反，在夏季，几乎所有的回答都是由远处的狼群伙伴发出的（见方框图5.1）。这种明显的转换反映了嚎叫对狼群内部动态功能的季节性变化，如协调和凝聚力。夏季的狼群在猎杀新生有蹄类时通常是分裂的（Metz等人，2011年），可能需要比冬季更多成员的狼群内的定位嚎叫，因为冬季所有的狼群成员通常在一起捕猎（Theberge和Theberge，2004年）。

应答性嚎叫代表了等位模仿行为，这是一种蔓延形式，是贯穿整个动物界的基本动机。尽管有刚才描述的季节性转换，在黄石公园引起回答的嚎叫的比例，从而证明了蔓延传递，在整个一年中是相当稳定的，范围只有15%到22%。没有回答的原因有时是附近没有其他狼，或者可能只是缺乏兴趣。传染的神经生物学还不是很清楚。

情感/动机状态

发声表达主要是传达情感，这一点已得到公认。"在达尔文之后的150年里，他的继任者们普遍接受了他的观点，即非人类生物发出的不同叫声是情绪的表现，因此只传达关于叫声者情绪状态的信息"（Seyfarth and Cheney 2003）。

虽然许多或大多数嚎叫可能符合这一概括，但更令人费解的是在没有任何明显的交流理由的情况下观察到的许多群体嚎叫和单独嚎叫。似乎没有什么东西触发了它们，也没有远处的狼回答。嚎叫的狼群保持静止，没有活动的变化。默认情况下，这些嚎叫必须反映由思想引起的情绪或生理状态。

狼对情绪的表达能力很强。各种各样的狼叫声，如呜呜声、呻吟声、呜咽声、咆哮声和吼叫声，伴随着各种情绪，如痛苦、攻击性、恐惧、愤怒和服从。此外，狼通过丰富的身体姿势、尾巴位置和面部表情来传达情绪。

沟通的意图

尽管有上述情况，非人类动物的交流意图一直是一个相当大的争论主题。显然，许多似乎显示出意图的动物交流是基于学习、观察和记忆的。狼的例子包括单次或集体嚎叫，导致正在休息的狼群起身行动，或在行动的狼群中嚎叫，导致落后的狼群奔跑追赶。然而，这样表达的意图是 "第一层次的"（Dennett 1983），意味着即时的和当下的。我们所看到的任何东西都没有明确地代表为长期规划或叙述性思维服务的意图。大多数神经生物学家认为，这种能力是人类独有的（Suddendorf 2013）。

不适当的嚎叫

狼的嚎叫有潜在的成本和好处。在黄石公园，成年狼和足够大的幼狼很容易在巢穴地点嚎叫，在10年的4月至7月，有300多次嚎叫。嚎叫暴露了狼穴的位置，这似乎是不合逻辑的。外来狼已经六次在北部地区的狼穴攻击并杀死了常驻狼（Smith等人，2015）。

同样不恰当的是，闯入的狼的嚎叫导致当地狼群的追逐、攻击和杀害。其中一个被杀害的是一只具有长期和著名的成功繁殖历史的雄性头狼（302M）。另一个受害者是一只贝塔公狼，它和它的狼群中的优势狼夫妇一起闯入了一个邻近狼群的领地，反复嚎叫，最后遭受致命地攻击。也许不恰当的嚎叫是由于内部状态的冲突造成的，嚎叫的需要有时会压倒恐惧或忧虑。

狼仍包含更多关于动物交流的知识需要教我们探索。在此期间，我们只需知道，狼会将其深深的个体内部情绪和驱动力传达出去，有时还有它的意图，即使我们不完全理解它们。

访问黄石狼网站（press.uchi cago.edu/sites/yellowstonewolves/），观看John B. Theberge和Mary T. Theberge的访谈。

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