狼群规模对捕猎野牛成功率的影响

摘要

社会性觅食行为的一个耐人寻味的方面是，大群体往往不比小群体更善于捕捉猎物，这种模式被归因于大群体中合作的减少（即“搭便车”）。尽管这表明大群体的形成与猎物的捕获无关，但人们对大群体猎取难以捕获的猎物时的合作却知之甚少。在此，我们利用对黄石狼（Canis lupus）捕杀其最难以对付的猎物--野牛（Bison bison）的直接观察，来检验大群体在捕杀困难猎物时更加合作这一假设。我们量化了捕猎成功率和狼群规模之间的关系，并与以前报道的黄石狼捕杀加拿大马鹿（Cervus elaphus）的结果进行了比较，这种猎物平均比野牛容易捕获3倍。加拿大马鹿捕获成功率的提高在2-6只狼时趋于平缓，而野牛捕获成功率在9-13只狼时趋于平缓，并有证据表明在13只狼之后继续增加。这些结果与假设相一致，即大群体的猎手在捕杀更难对付的猎物时更加合作。因此，提高捕猎难对付的猎物的能力可以促进捕食者大型群体的形成和维持，特别是在专门捕食此类猎物的捕食者中。

引言

增强捕杀猎物的能力是社会性捕食者群居生活的一个常见的好处，也是社会性演化的一个经典假说[1-4]。然而，以前的研究表明，提高捕猎成功率（定义为捕获猎物的可能性）的好处通常只在小群体中实现。在许多群体捕猎的类群中，从昆虫到灵长类，尽管捕食者之间有明显的合作，但捕猎成功率却没有随着群体规模的扩大而提高[5-10]。这种非线性模式在大型社会食肉动物中得到了很好的记录，它们一直是研究群体捕猎行为的模型生物。许多研究表明，食肉动物的捕猎成功率在2-5个猎手时达到顶峰，然后在更大的群体规模中趋于平稳，甚至下降[10-19]。尽管这表明大型群体的形成和维持与对猎物的捕杀无关，但那些捕杀难以捕获的猎物的食肉动物可能遵循不同的模式。

理论预测，捕食者猎取强大猎物的成功率在大群体规模下会增加[5]。这种模式归因于大群体中更大的合作（即增加个体付出），因为单独的猎手自己捕获这种猎物的机会很小。低的单独捕猎成功率促进了合作，因为一个额外的猎手可以提高群体捕猎的成功率，足以克服其自身的捕猎成本（例如，受伤和能量损失的风险）。相反，高的单独捕猎成功率会抑制合作，因为一个额外的猎手对改善结果作用不大，这无法抵消捕猎成本。因此，追捕相对容易捕获的猎物的猎手预计会在大群体中按兵不动，从而限制了狩猎成功率随群体大小的进一步增加。一项关于狼（Canis lupus）猎杀加拿大马鹿（Cervus elaphus）的研究支持了这一预测：群体狩猎的成功率在4只狼时趋于平稳，这样的群体规模也是个体付出减少的群体规模[10]

经验性研究尚未确定大型群体的特定规模的捕猎成功率（Hn）在不同的易受捕食的猎物物种中是如何变化的。例如，对大型食肉动物的行为研究，很少包括大型群体（如6个猎手）的数据[14,16,17,19-21]，也很少测量Hn在不同猎物物种中的变化情况。在那些测量过的数据中，其结果是模糊的[14,16,17,22]。例如，Scheel和Packer[22]发现，非洲狮（Panthera leo）在猎杀更大、更危险的猎物（如斑马，Equus burchelli；水牛，Syncerus caffer）时，显然更加合作，但他们观察到的猎捕太少，无法将其与Hn的变化联系起来。在整个食肉动物中，猎物大小与群体大小之间的正相关关系[23,24]与预测相一致，即较大的群体对难以对付的猎物是更成功。但目前还不清楚这是否反映了捕捉大型猎物以满足群体需求的增加，还是因为较大的群体可以更容易地捕捉大型猎物[16,24]。

在此，我们利用黄石国家公园（YNP）中狼捕杀野牛（Bison bison）的独特观察数据集，来检验大群体的捕食者在捕杀难对付的猎物时更加合作的假设。在北美，美洲野牛是狼最难杀死的猎物[25,26]，在YNP，野牛比加拿大马鹿[27]更难杀死，加拿大马鹿是黄石狼全年的主要猎物[28,29]。野牛比马鹿更难杀死，因为它们体型更大，更具攻击性，更有可能伤到或杀死攻击它们的狼[30]。因此，野牛需要狼花费相对更多的时间来对付[30]，这也是危险猎物的特点[31]。狼群比独狼更容易攻击野牛[32]，但狼群大小对狼捕捉野牛能力的影响尚不清楚。我们测量了群体大小对狼攻击和捕获野牛的概率的影响，并评估了它与黄石狼猎杀加拿大马鹿的可比结果的不同之处[10]。如果大群体在猎杀难以对付的猎物时更具有合作性，我们预测狼猎杀野牛的成功率会在大群体规模下增加，并在群体规模大于狼猎杀马鹿情况时趋于平稳。

方法

伦理声明

我们按照美国家政学会的适用指南[33]并经国家公园管理局机构动物护理和使用委员会批准的方案来捕捉和研究狼。黄石国家公园颁发了授权本研究的许可证（研究编号：YELL-01818；许可证编号：YELL-2014-SCI-1818）。

研究区域

黄石国家公园横跨美国怀俄明州西北部891,000公顷的主要森林高原，海拔1500至3300米，大面积的山地草原为野生动物提供了良好的视野。我们在YNP的北部，也称为北部地区（NR；995平方公里），以及公园的中部（Pelican Valley；100平方公里）观察到狼与野牛的互动。北部地区的低海拔处（1500-2000米）在冬季为YNP创造了最温暖和最干燥的条件，为包括野牛和马鹿在内的迁徙有蹄类动物提供了关键的冬季家域 [34]。一条维护过的公路贯穿整个NR，提供全年的车辆通行。鹈鹕谷是一个海拔2500米的无路地区。马鹿季节性地出现在山谷中（5月至11月），而野牛则全年存在，因为它们在地热场所越冬[35]。这些地点周围的深雪阻碍了野牛的移动，这在鹈鹕谷产生了比NR更高的狼捕食风险[27,36]。

研究群体

1995-1997年，黄石国家公园共重新引进了41头有无线电项圈的狼[37]。本研究中观察到的狼是重新引进的狼群的成员或后代。在重新引入后的每一年，约有30-50%的幼狼被捕获并做了无线电项圈标记[28]。这项研究主要集中在5个狼群上。Druid Peak、Geode Creek、Leopold、Mollie's和Rose Creek。只有Mollie's狼群居住在鹈鹕谷，而其他的狼群都在NR。为了便于监测和研究，黄石狼项目在每个狼群中至少保留了两个个体有无线电项圈[38]。

行为取样

我们用来对狼猎杀野牛的行为进行取样的方法与我们以前用来对狼猎杀加拿大马鹿的行为进行取样的方法相同[10,39]。我们在初冬（11月中旬至12月中旬）和晚冬（3月）从地面和固定翼飞机上对3-5个狼群进行一年两次的30天跟踪观察，并在一年中的其余时间里进行随机的地面和空中调查，观察捕猎行为[28]。本研究中的许多观察是在1999-2013年3月的2-3周期间从鹈鹕谷的地面上记录的。1996-2003年，在NR中记录了类似的观察结果。我们一半以上的观察（239狼与野牛相遇的60%）是在鹈鹕谷记录的。

当狼群遇到野牛时--定义为至少有一只狼向野牛方向移动（步行、小跑或奔跑）--我们通过记录最接近猎杀行动的个体的觅食状态（接近、观察、攻击-群体、攻击-个体、捕获）来跟踪相遇的进展。因此，我们记录了依次出现的最升级的状态和参与该状态的狼的数量。如果一只狼表现出代表该特定状态的行为，则被记为参与觅食状态（表1；图1）。我们认为不参与某一特定状态是指狼在视野中，但从事另一种觅食状态或非掠夺性行为（如休息）。我们把参与某种觅食状态的狼的数量称为 "捕猎群"。狩猎群的大小与狼群大小不同，因为它涉及到参与捕猎的狼群成员的子集。我们在本文中使用 "群体大小 "来指代狩猎群体的大小。我们还记录了每次觅食状态结束时野牛的数量和年龄/性别等级。我们用身体大小和角的形态来确定三个年龄/性别等级：公牛、母牛、小牛[40]。

我们根据狼是否完成了与以下两种行为转换相对应的两种捕食任务，对群体狩猎的成功率进行评分：接近（或观察）R攻击-群体（或攻击-个体）="攻击"；攻击-群体（或攻击-个体）R捕捉="捕捉"（图1；也见视频S1）。请注意，捕捉不一定是杀戮，因为被狼咬和身体控制的野牛往往会逃跑[39]。如果一个捕猎小组至少有一个成员完成了任务，那么这个小组就是 "成功 "的。如果没有，我们认为该群体在该任务中是 "失败 "的。这个方案在每个连续的觅食状态中为捕猎组产生了一个二进制分数。

数据分析

为了了解狼猎杀野牛和马鹿的Hn有什么不同，我们采用了与以前估计狼猎杀马鹿的Hn相同的分析方法[10]。我们分析了捕猎群的大小如何影响狼攻击和捕获野牛的概率，基于上述的二进制评分。我们把捕捉野牛的分析限于成年野牛，以控制猎物大小对群体捕猎行为的影响[5,10]。分析采用二项式误差分布的广义线性混合模型（GLMMs）进行。这种模型考虑到了对每个群体进行的多次观察之间的相关性。群体身份被拟合为一个随机截距，以说明与群体有关的未测量因素对捕猎成功的影响，包括群体内个体的年龄和大小[41,42]以及群体领土之间猎物密度的差异。

在同一遭遇中重复执行同一任务的观察结果也是相关的，但这些观察结果仅用于捕获模型，该模型将遭遇身份作为群体内的随机截距来拟合。攻击的模型只包括第一次尝试，因为我们主要关心的是群体大小如何影响第一次遇到野牛时的攻击概率。所有的模型都包括一个复合对称的相关结构，它假定包内的所有观测值和遭遇的观测值平均来说是同等相关的[43]。模型是用适应性高斯正交法估计的，参数由最大似然法估计，效果的显著性由近似Z检验确定。

我们使用片状线性样条来测试群体大小对狼攻击和捕获野牛的概率的非线性影响。具体来说，我们测试了群体大小的阈值，超过这个阈值，群体捕猎成功的概率就会突然改变。为了确定在攻击和捕捉中存在的特定群体大小的阈值和位置，我们对每项任务评估了一组竞争性的GLMMs。每个模型集包括在2-13个猎人处有一个结的模型，一个没有结的模型，代表群体捕猎成功没有阈值的假设，以及一个只有截距的模型，代表群体大小对捕猎成功没有影响的无效假设。结点是两个线性样条曲线之间的连接点。我们根据狼猎杀野牛的成功率在大群体规模时应趋于平稳的预测，事先选择了结点。我们的结点位置与有效使用结点的指南一致[44-46]。根据定义，先验选择的结点是固定的（即不是随机变量），因此不作为模型中的参数进行估计。我们用STATA 13.1中的MKSPLINE命令创建了包含群体大小的线性样条的变量。变量的构造是这样的：估计的系数衡量的是一个给定结点前后各段的斜率。

为了确定野牛群的大小和组成是否会影响捕猎成功率和群体大小之间的关系，我们分析了一个观察的子集（N=92-187狼与野牛的遭遇），其中这些信息是已知的。首先，我们评估了一组竞争性的GLMMs，除了每个模型还包括野牛群大小和组成的主效应。后者是一个虚拟变量，表明牛群是由公牛还是由公牛、母牛和小牛组成的混合物。其次，我们测试了牛群规模和组成与狼群规模的交互作用是否改善了顶级模型的拟合。

我们在STATA 13.1中进行了所有分析，并使用信息论统计学[47]对GLMMs进行了比较。我们的推断范围涉及人口，所以我们使用边际似然进行模型选择。最简明的模型是具有最低的Akaike信息准则（经小样本调整，AICc）和最小的DAICc的模型。DAICc等于感兴趣的模型的AICc减去所考虑的一组模型中最小的AICc。最佳模型的DAICc为零，DAICc为2的模型可能是最佳的。为了评估最佳模型的不确定性，我们将DAICc ,2的模型确定为模型的置信集（类似于平均估计的置信区间[47]）。我们通过推导平均于随机效应但以观察到的协变量为条件的反应的边际期望值，从最佳拟合的GLMMs中计算群体平均拟合值。我们还使用似然比统计来检验嵌套模型中的特定假设，结果在P,0.05时被认为是显著的。除非另有说明，否则报告的均值都有标准误差。

为了确定狼捕杀野牛和马鹿的Hn有什么不同，我们将狼攻击和捕获野牛的最佳拟合GLMMs与我们以前报道的狼攻击和杀死马鹿的最佳拟合GLMMs进行了比较（图1a和1c，见[10]）。狼很少杀死捕获的野牛，但几乎总是杀死捕获的马鹿[39]。因此，鉴于捕获野牛可能比杀死野牛需要更少的狼，捕获与杀死的比较是一个保守的测试。在狼与野牛的接触中，攻击-群体和攻击-个体之间的过渡（"选择"）是罕见的[39]，这就排除了比较群体大小对捕猎野牛和马鹿之间选择的影响。

结果

狼捕杀野牛的群体大小的具体成功率

狼群大小对狼群攻击和捕获野牛的成功率的影响不是线性的（图2）。攻击和捕获的顶级模型包括群体大小的线性样条（表S1），表明群体大小对捕猎成功的影响在某一阈值上突然改变。反对描述群体大小与成功之间简单线性关系的模型的证据在攻击方面相当有力（DAICc=5.79；表S1a），但在捕获方面很弱（DAICc=0.46；表S1b）。后者表明，在观察到的最大群体规模（11-16头狼）中，捕获的成功率可能有所提高。然而，花键模型的置信集（DAICc ,2）的集体拟合度（AICc权重之和）比线性模型大近5倍（AICc权重=0.58/ 0.12），表明群体大小对捕获成功率的影响更可能是非线性的而不是线性的。截距模型对数据的拟合很差（DAICc = 13.99- 32.58），意味着群体大小对攻击和捕获的总体影响很强。

攻击的临界群体大小比捕捉的临界群体大小要小。每个捕食任务的花键模型的置信度（表S1）表明，攻击的阈值群体大小为3-6头狼，捕捉的阈值群体大小为9-13头狼。这组模型中最简明的模型包括攻击和捕捉的阈值分别为4只和11只狼（图2a-b）。在每个阈值之外，群体大小对成功率没有明显影响（P = 0.10-0.50；图2）。但在这些阈值以下，每增加一只狼就能使群体攻击和捕获的成功率分别提高67%（几率[OR]=1.6760.25，P,0.001）和40%（OR=1.4060.13，P,0.001）。对于包括野牛群大小和组成数据的观察子集，结果也是如此。此外，牛群大小和组成与狼群大小的交互作用并没有提高顶级模型的拟合度（攻击：x21=0.00-0.63，P=0.23-0.99；捕捉：x21=0.03-0.96，P=0.33-0.87）。因此，群体大小对大群猎杀野牛的成功率的影响与野牛群大小和组成无关。

狼群规模对猎杀野牛和马鹿成功率的比较效应

比较狼攻击和捕获野牛（图2a-b）和马鹿（图1a，1c，[10]）的最佳拟合GLMMs的拟合值，发现群体大小对狼猎杀这些猎物的成功率有类似的影响，即成功率最初随着群体大小而增加，然后趋于平缓（图3）。趋势在每个群体规模阈值以下有统计学意义（P,0.001-0.05），但在阈值以上没有意义（P$0.10-0.50），因此在每个阈值以上，攻击和捕获的成功率实际上是不变的。在这些阈值以下，每只额外的狼对攻击野牛（OR=1.67）和马鹿（OR=1.45；图3a）的几率影响稍大，但对捕获每个物种的几率影响相似（野牛：OR=1.40；马鹿：OR=1.44；图3b）。

虽然狼群攻击野牛和马鹿的阈值群体大小相同（4只狼；图3a），但狼群捕捉野牛的阈值群体大小（11只狼）比狼群捕捉马鹿的阈值群体大小（4只狼；图3b）大近3倍。即使考虑到每次分析的花键模型置信度集中确定的阈值位置（即图3中阴影区域的宽度）的不确定性（DAICc ,2；本研究中表S1a-b；[10]中表S1a和S1c），这种模式也很明显。具体来说，在攻击野牛（3-6只狼）和马鹿（4-7只狼；图3a）时，可信的阈值群体大小范围相似，但在捕获野牛（9-13只狼）对比马鹿（2-6只狼；图3b）时，可信的阈值群体大小范围更高。

综上所述，这些结果表明，在马鹿捕获成功率恒定的群体规模内（4-11头狼），野牛捕获成功率增加，并在大于狼群猎杀马鹿的群体规模时趋于平稳。鉴于单独的野牛捕获成功率（0.01）比单独的马鹿捕获成功率（0.14；图3b）低93%，这种模式与预测一致，即当单个猎手的成功率很低时，大群体更容易合作。

综上所述，这些结果表明，在马鹿捕获成功率恒定的群体规模内（4-11头狼），野牛捕获成功率增加，并在大于狼群猎杀马鹿的群体规模时趋于平稳。鉴于单独的野牛捕获成功率（0.01）比单独的马鹿捕获成功率（0.14；图3b）低93%，这种模式与预测一致，即当单个猎手的成功率很低时，大群体更容易合作。

讨论

我们发现，狼捕捉野牛的成功率在大群体中有所增加，这是不寻常的。许多群体捕猎动物的数据表明，提高捕猎成功率的好处只适用于小群体[5-9]。例如，在大多数食肉动物的研究中，捕猎成功率在超过2-5个猎手后就趋于平稳[10-19]。然而，这些研究中很少或根本没有关于大群体（大于6个猎手）猎杀难以捕获的猎物的数据。一个明显的例外是Creel和Creel[21]，他们表明非洲野犬（Lycaon pictus）猎杀牛羚（Connochaetes taurinus）的成功率，他们把这种猎物归类为 "难以捕获"，在大群体规模下的成功率增加，在12-14只野狗时趋于平稳，这与狼群猎杀野牛的成功率趋于平稳的群体规模（9-13只狼）相当。因此，对大群体猎杀可怕猎物的额外研究可能会显示，提高捕猎成功率的好处并不像现有研究显示的那样只限于小群体。

我们将野牛在大群体中捕获成功率的提高归因于单个猎人的捕获率非常低（1%；图2b）所激发的合作。低的单独捕获成功率预计会促进合作，因为它为额外的猎人留下了充分的空间来改善结果，足以抵消其主动参与的成本[5]。为了支持这一预测，对非洲野犬和非洲狮的研究表明，当单个猎手的成功率较低时，个体更有可能参与到群体捕猎中[16,22]。个体成功率低与更大、更危险的猎物有关，在我们以前对狼捕杀马鹿的研究中，单只狼捕杀马鹿比捕杀野牛要容易10倍（图3b），我们发现，在有大于4个猎手的群体中，狼会有所保留，这使得马鹿的捕获成功率在大群体规模下保持不变[10]。狼群在这个群体规模下踌躇，因为这显然是捕猎的成本超过了每增加一个猎手对群体捕猎成功率的递减。

我们将野牛在大群体中捕获成功率的提高归因于单个猎人的捕获率非常低（1%；图2b）所激发的合作。低的单独捕获成功率预计会促进合作，因为它为额外的猎人留下了充分的空间来改善结果，足以抵消其主动参与的成本[5]。为了支持这一预测，对非洲野犬和非洲狮的研究表明，当单个猎手的成功率较低时，个体更有可能参与到群体捕猎中[16,22]。个体成功率低与更大、更危险的猎物有关，在我们以前对狼捕杀马鹿的研究中，单只狼捕杀马鹿比捕杀野牛要容易10倍以上（图3b），我们发现，在有大于4个猎手的群体中，狼会有所保留，这使得马鹿的捕获成功率在大群体规模下保持不变[10]。狼群在这个群体规模下踌躇，因为这显然是捕猎的成本超过了每增加一个猎手对群体捕猎成功率的递减。

与捕获成功率相反，狼攻击野牛的概率在小群体规模（3-6头狼）时趋于平稳，与狼攻击马鹿的概率相当（图3a）。这反映了大群体中合作的减少，与相对较高的单独攻击成功率（15%；图2a）是一致的。另一方面，随着狼群规模超过4只，攻击概率出现了积极的趋势，尽管在统计上很弱（P=0.10），这表明接近野牛的大群比接近马鹿的大群更合作。要解决这个模糊不清的问题，还需要更多的数据。

另一种方式是，难以对付的猎物可能会增加大群体中的合作捕猎行为，即影响群体空间配置。狼群捕猎的粒子模型的模拟结果表明，随着猎物变得更加危险，以与猎物的最小安全距离来衡量，猎物周围的群体空间配置会从不稳定的多轨道配置转换为稳定的单轨道配置[48]。处于大群体外侧轨道的狼可能比内侧轨道的个体更没有合作的动力，因为它们离猎物更远，而处于单一轨道的狼可能更容易对结果作出贡献。因此，可怕的猎物对群体空间动态和单独捕获成功的共同影响可能会促进大群体的合作。然而，我们对狼猎杀野牛的观察表明，多轨道结构并不排斥危险的猎物（图1b；另见视频S1）。

利用广泛的猎物的能力可能是一个特别的优势，在迁徙的有蹄类动物系统中，不同物种的可用性是不规则的[16]。例如，在黄石公园的鹈鹕谷，我们记录了许多狼与野牛的互动，冬季（12月-4月）没有迁徙的马鹿，留下非迁徙的野牛作为常驻狼群的主要猎物资源[27,36] 。研究期间（1999-2013年）该狼群的平均（+-SE）年规模（10.6+-1.1头狼，95%CI=8.3，12.9）与明显能使野牛捕获成功率最大化的狼群规模（11头狼，范围=9-13；图2b）之间的对应关系意味着该狼群对猎杀野牛有良好的适应性。然而，这个狼群在冬季也会定期离开鹈鹕谷，到黄石公园北部猎杀马鹿，在那里，主要猎杀马鹿的常驻狼群规模相似（10.0+-0.7头狼，95%CI=8.7，11.3）。在黄石公园北部，野牛更多的是被捡尸而不是被捕杀[29]。因此，捕获野牛的最佳群体规模可能超过11头狼；这种可能性得到了我们的结果的支持，即群体规模对野牛捕获成功率影响的线性模型与以11头狼为阈值的非线性模型几乎一样适合数据。

这可以解释为什么黄石公园北部和西部的狼继续主要猎杀马鹿[27,29,49]，尽管相对于野牛来说，马鹿的供应量在减少[50-52]。另一方面，加拿大伍德布法罗国家公园的狼主要捕食野牛，但生活在比黄石公园小一些的狼群中（8.6+-0.7头狼，95%CI=7.2，9.9；见表27[25]）。因此，狼群规模不足似乎不太可能制约黄石狼猎杀野牛的能力。我们怀疑大型狼群在有危险性较小的猎物存在时，会避免猎杀野牛，因为野牛的收益率（能量增益/处理时间），扣除受伤的健康后果和受伤的概率[31]，尽管群体猎杀成功率提高，但相对较低。这凸显了野牛对狼的捕食是多么的无力，以及群猎对增加食肉动物食物广度的好处如何取决于其他捕食者和猎物的特征，这些特征决定了捕食者-猎物互动的结果。

尽管提高捕获难以捕获的猎物的能力并不是黄石狼群居模式的一个明显驱动因素，但我们的结果显示了这种影响的潜力。

这是一个重要的发现，因为大多数关于群体规模特定的狩猎成功率的经验性研究暗示，大型捕食者群体的形成和维持与猎物的捕获无关。我们的研究阐明，提高狩猎成功率的好处可能有利于捕猎大型危险猎物的种群和物种中的大型群体。